agronaukaАграрная наука Евро-Северо-ВостокаAgricultural Science Euro-North-East2072-90812500-1396FARC North-East10.30766/2072-9081.2022.23.6.832-840agronauka-1178Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ: СЕЛЬСКОХОЗЯЙСТВЕННАЯ МИКРОБИОЛОГИЯ И МИКОЛОГИЯОRIGINAL SCIENTIFIC ARTICLES: AGRICULTURAL MICROBIOLOGY AND MYCOLOGYФунгицид-резистентность штаммов Microdochium nivale и ее взаимосвязь с вирулентностьюFungicide resistance of Microdochium nivale strains and its interconnection with virulencehttps://orcid.org/0000-0002-6475-9521МурзагуловаГ. Ш.MurzagulovaG. Sh.

Гузалия Шаукатовна Мурзагулова, младший научный сотрудник лаборатории инфекционных заболеваний растений

ул. Лобачевского, 2/31, а/я 261, г. Казань, Республика Татарстан, 420111

Guzaliya Sh. Murzagulova, junior researcher, the Laboratory of Plant Infectious Diseases

Lobachevskiy str., 2/31, PO-box 261, Kazan, Tatarstan Republic, 420111

kibmail@kibb.knc.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3718-3528МещеровА. Р.MeshcherovA. R.

Азат Рустемович Мещеров, младший научный сотрудник лаборатории инфекционных заболеваний растений

ул. Лобачевского, 2/31, а/я 261, г. Казань, Республика Татарстан, 420111

Azat R. Meshcherov, junior researcher, the Laboratory of Plant Infectious Diseases

Lobachevskiy str., 2/31, PO-box 261, Kazan, Tatarstan Republic, 420111

kibmail@kibb.knc.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2841-1720ГоголеваО. А.GogolevaO. A.

Ольга Александровна Гоголева, кандидат биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории инфекционных заболеваний растений

ул. Лобачевского, 2/31, а/я 261, г. Казань, Республика Татарстан, 420111

Olga A. Gogoleva, PhD in Biological Science, senior researcher, the Laboratory of Plant Infectious Diseases

Lobachevskiy str., 2/31, PO-box 261, Kazan, Tatarstan Republic, 420111

kibmail@kibb.knc.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8898-4435ПономаревС. Н.PonomarevS. N.

Сергей Николаевич Пономарев, доктор с.-х. наук, главный научный сотрудник лаборатории селекции озимой ржи и тритикале

Оренбургский тракт, 48, г. Казань, Республика Татарстан, 420059

Sergey N. Ponomarev, DSc in Agricultural Science, chief researcher, the Laboratory of Breeding of Winter Rye and Triticale

Orenburg tract, 48, Kazan, Tatarstan Republic, 420059

tatniva@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1648-3938ПономареваМ. Л.PonomarevaM. L.

Мира Леонидовна Пономарева, доктор биол. наук, профессор, главный научный сотрудник, зав. лабораторией селекции озимой ржи и тритикале

Оренбургский тракт, 48, г. Казань, Республика Татарстан, 420059

Mira L. Ponomareva, DSc in Biological Science, professor, chief researcher, Head of the Laboratory of Breeding of Winter Rye and Triticale

Orenburg tract, 48, Kazan, Tatarstan Republic, 420059

smponomarev@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9577-2032ГоршковВ. Ю.GorshkovV. Yu.

Владимир Юрьевич Горшков, кандидат биол. наук, заведующий лабораторией инфекционных заболеваний растений

ул. Лобачевского, 2/31, а/я 261, г. Казань, Республика Татарстан, 420111

Vladimir Y. Gorshkov, PhD in Biological Science, Head of the Laboratory of Plant Infectious Diseases

Lobachevskiy str., 2/31, PO-box 261, Kazan, Tatarstan Republic, 420111

kibmail@kibb.knc.ruКазанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение ФГБУН «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук»РоссияKazan Institute of Biochemistry and Biophysics − Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science "Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences"Russian FederationТатарский научно-исследовательский институт сельского хозяйства – обособленное структурное подразделение ФГБУН «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук»РоссияTatar Scientific Research Institute of Agriculture − Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science "Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences"Russian FederationКазанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение ФГБУН «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук»РоссияKazan Institute of Biochemistry and Biophysics − Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science "Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences"PRussian Federation202219122022236832840Copyright © Мурзагулова Г.Ш., Мещеров А.Р., Гоголева О.А., Пономарев С.Н., Пономарева М.Л., Горшков В.Ю., 20222022Мурзагулова Г.Ш., Мещеров А.Р., Гоголева О.А., Пономарев С.Н., Пономарева М.Л., Горшков В.Ю.Murzagulova G.S., Meshcherov A.R., Gogoleva O.A., Ponomarev S.N., Ponomareva M.L., Gorshkov V.Y.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.agronauka-sv.ru/jour/article/view/1178

Цель исследования ‒ анализ устойчивости 21 штамма Microdochium nivale (грибов-возбудителей розовой снежной плесени озимых зерновых культур), обитающих в пределах одного ареала и одной культуры (озимая рожь), к фунгицидам, различающимся по химической природе и механизмам действия, а также проверка взаимосвязи между уровнями вирулентности и фунгицид-резистентности штаммов. Вирулентность штаммов M. nivale определяли на отсеченных листьях растений ржи сорта Огонек, а также на целых растениях, выращенных в стерильных условиях in vitro. Устойчивость штаммов к фунгицидам Провизор (д. в. азоксистробин) и Феразим (д. в. карбендазим) определяли по ингибированию роста мицелия. В результате экспериментов штаммов, способных расти в присутствии фунгицида Провизор, выявлено значительно больше (13), чем Феразим-резистентных штаммов (2); однако Феразим-резистентные штаммы имели больший уровень устойчивости (ингибирование роста на 5-16 %), чем штаммы, устойчивые к Провизору (ингибирование роста на 63-94 %). Обнаружена отрицательная корреляция (ранговый коэффициент корреляции Спирмена -0,604 и -0,532) между уровнем вирулентности штаммов M. nivale и уровнем их восприимчивости к Провизору. Это, по всей видимости, означает, что приобретение штаммами M. nivale устойчивости к Провизору сопровождается увеличением их вирулентности. Корреляций между фунгицид-резистентностью штаммов M. nivale и их принадлежностью к той или иной филогенетической группе, к которой штаммы отнесены на основании нуклеотидной последовательности региона ITS2 (внутренний транскрибируемый спейсер 2), не выявлено. Проведенное исследование свидетельствует о том, что при выборе стратегии применения фунгицидов необходимо анализировать присутствие в популяциях фитопатогенных грибов штаммов, обладающих одновременно высокой вирулентностью и устойчивостью к разным фунгицидам, а также учитывать, что адаптация грибов к определенным фунгицидам может сопровождаться повышением их вирулентности, что негативно скажется на фитопатологическом состоянии агроценоза.

The aim of the study was to analyze the resistance of 21 Microdochium nivale strains (fungi that cause pink snow mold in winter crops), living within a single area and a single crop (winter rye), to fungicides that differ in chemical nature and mechanisms of action as well as to test the interconnection between levels of virulence and fungicide resistance of strains. The virulence of M. nivale strains was determined on detached leaves of rye (Ogonek variety) plants as well as on whole plants grown under sterile conditions in vitro. The resistance of strains to fungicides (Provisor (a.s. azoxystrobin) and Ferazim (a.s. carbendazim)) was determined by inhibition of mycelium growth. As a result of the experiments, more strains (13) capable of growing in the presence of Provisor were revealed than Ferazim-resistant strains (2); however, Ferazim-resistant strains had a greater level of resistance (5-16% of growth inhibition) than Provisor-resistant strains (63-94 % of growth inhibition). A negative correlation (Spearman's correlation coefficient -0.604 and -0.532) between the level of virulence of M. nivale strains and the level of their susceptibility to Provisor was found. This evidently means that the acquisition of resistance to Provisor by M. nivale strains is accompanied by an increase in their virulence. No correlations were found between the fungicide resistance of M. nivale strains and their attribution to one or another phylogenetic group, to which the strains were assigned based on the nucleotide sequence of the ITS2 (internal transcribed spacer 2) region. The study shows that for choosing the fungicide application strategy, it is necessary to analyze phytopathogen populations for the presence of strains that are simultaneously characterized by high virulence and resistance to various fungicides and also take into account that the adaptation of fungi to certain fungicides can be accompanied by an increase in their virulence, which will negatively affect the phytopathological state of agrocenosis.

розовая снежная плесеньустойчивость к фунгицидамозимая рожьфитопатогенностьвнутривидовое разнообразие фитопатогенных грибовхимические средства защиты растенийинфекционные заболевания растенийpink snow moldfungicide resistancewinter ryephytopathogenicityintraspecific diversity of phytopathogenic fungiplant protection chemicalsplant infectious diseasesРабота выполнена при поддержке Минобрнауки РФ в рамках Государственного задания ФГБУН «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук» (тема № 121110200046-2). Авторы благодарят рецензентов за их вклад в экспертную оценку этой работы.The research was carried out under the support of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation within the state assignment of the Federal State Budgetary Institution of Science "Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences" (theme No. 121110200046-2).ReferencesDe Ramón-Carbonell M., López-Pérez M., González-Candelas L., Sánchez-Torres P. PdMFS1 transporter contributes to Penicilliun digitatum fungicide resistance and fungal virulence during citrus fruit infection. Journal of Fungi. 2019;5(4):100. DOI: https://doi.org/10.3390/jof5040100De Ramón-Carbonell M., López-Pérez M., González-Candelas L., Sánchez-Torres P. PdMFS1 transporter contributes to Penicilliun digitatum fungicide resistance and fungal virulence during citrus fruit infection. Journal of Fungi. 2019;5(4):100. DOI: https://doi.org/10.3390/jof5040100Hu M., Chen S. Non-target site mechanisms of fungicide resistance in crop pathogens: A review. Microorganisms. 2021;9(3):502. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms9030502Hu M., Chen S. Non-target site mechanisms of fungicide resistance in crop pathogens: A review. Microorganisms. 2021;9(3):502. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms9030502Жуковский А. Г. Чувствительность изолятов гриба Fusarium nivale, возбудителя снежной плесени озимой тритикале, к протравителям. Весці Нацыянальнай акадэміі навук Беларусі. Серыя аграрных навук. 2005;(5):109.Zhukovskiy A. G. Sensitivity of isolates of Fusarium nivale fungus, the causative agent of winter triticale snow mold, to protectants. Vestsі Natsyyanal'nay akademіі navuk Belarusі. Seryya agrarnykh navuk. 2005;(5):109. (In Belarus).Yang L., Gao F., Shang L., Zhan J., McDonald B. A. Association between virulence and triazole tolerance in the phytopathogenic fungus Mycosphaerella graminicola. PLoS One. 2013;8(3):e59568. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0059568Yang L., Gao F., Shang L., Zhan J., McDonald B. A. Association between virulence and triazole tolerance in the phytopathogenic fungus Mycosphaerella graminicola. PLoS One. 2013;8(3):e59568. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0059568Siah A., Deweer C., Tisserant B., Randoux B., Halama P., Reignault P. Relationship between pathogenicity and fungicide tolerance in the wheat pathogen Mycosphaerella graminicola. Communications in Agricultural and Applied Biological Sciences. 2015;80(3):589-593. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27141758/Siah A., Deweer C., Tisserant B., Randoux B., Halama P., Reignault P. Relationship between pathogenicity and fungicide tolerance in the wheat pathogen Mycosphaerella graminicola. Communications in Agricultural and Applied Biological Sciences. 2015;80(3):589-593. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27141758/Ponomareva M. L., Gorshkov V. Y., Ponomarev S. N., Korzun V., Miedaner T. Snow mold of winter cereals: A complex disease and a challenge for resistance breeding. Theoretical and Applied Genetics. 2021;134(2):419-433. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-020-03725-7Ponomareva M. L., Gorshkov V. Y., Ponomarev S. N., Korzun V., Miedaner T. Snow mold of winter cereals: A complex disease and a challenge for resistance breeding. Theoretical and Applied Genetics. 2021;134(2):419-433. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-020-03725-7Gorshkov V., Osipova E., Ponomareva M., Ponomarev S., Gogoleva N., Petrova O., Gogoleva O., Meshcherov A., Balkin A., Vetchinkina E., Potapov K., Gogolev Y., Korzun V. Rye snow mold-associated Microdochium nivale strains inhabiting a common area: Variability in genetics, morphotype, extracellular enzymatic activities, and virulence. Journal of Fungi. 2020;6(4):335. DOI: https://doi.org/10.3390/jof6040335Gorshkov V., Osipova E., Ponomareva M., Ponomarev S., Gogoleva N., Petrova O., Gogoleva O., Meshcherov A., Balkin A., Vetchinkina E., Potapov K., Gogolev Y., Korzun V. Rye snow mold-associated Microdochium nivale strains inhabiting a common area: Variability in genetics, morphotype, extracellular enzymatic activities, and virulence. Journal of Fungi. 2020;6(4):335. DOI: https://doi.org/10.3390/jof6040335Гагкаева Т. Ю., Гаврилова О. П., Орина А. С. Хорошая новость − грибы микродохиум не продуцируют микотоксины! Защита и карантин растений. 2017;(5):9-13. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=29239969Gagkaeva T. Yu., Gavrilova O. P., Orina A. S. Good news − microdochium sp. of fungi do not produce mycotoxins! Zashchita i karantin rasteniy. 2017;(5):9-13. (In Russ.). URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=29239969Chastagner G. A., Vassey W. E. Occurrence of iprodione-tolerant Fusarium nivale under field conditions. Plant Disease. 1982;66:112-114. DOI: https://doi.org/10.1094/PD-66-112Chastagner G. A., Vassey W. E. Occurrence of iprodione-tolerant Fusarium nivale under field conditions. Plant Disease. 1982;66:112-114. DOI: https://doi.org/10.1094/PD-66-112Буга С. Ф., Радына А. А., Боярчук В. Е. Резистентность популяции гриба Fusarium nivale к фундазолу. Вестник защиты растений. 2001;2:39-42.Buga S. F., Radyna A. A., Boyarchuk V. E. Resistance of the Fusarium nivale fungi population to fundazole. Vestnik zashchity rasteniy = Plant Protection News. 2001;2:39-42. (In Russ.).Abdelhalim M., Brurberg M. B., Hofgaard I. S., Rognli O. A., Tronsmo A. M. Pathogenicity, host specificity and genetic diversity in Norwegian isolates of Microdochium nivale and Microdochium majus. European Journal of Plant Pathology. 2020;156:885-895. DOI: https://doi.org/10.1007/s10658-020-01939-5Abdelhalim M., Brurberg M. B., Hofgaard I. S., Rognli O. A., Tronsmo A. M. Pathogenicity, host specificity and genetic diversity in Norwegian isolates of Microdochium nivale and Microdochium majus. European Journal of Plant Pathology. 2020;156:885-895. DOI: https://doi.org/10.1007/s10658-020-01939-5Olvang H. Chemical control of winter damaging fungi in cereals. Norwegian Journal of Agricultural Sciences. 1992;7:55-61.Olvang H. Chemical control of winter damaging fungi in cereals. Norwegian Journal of Agricultural Sciences. 1992;7:55-61.Орина А. С., Гагкаева Т. Ю., Гаврилова О. П., Усольцева М. Ю. Действие фунгицидов на рост грибов, вызывающих снежную плесень злаков. Агрохимия. 2021;(5):52-61. DOI: https://doi.org/10.31857/S0002188121050094Orina A. S., Gagkaeva T. Yu., Gavrilova O. P., Usoltseva M. Yu. Effect of fungicides on the growth of fungi causing snow mold of cereals. Agrokhimiya. 2021;(5):52-61. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.31857/S0002188121050094

The authors declare that there are no conflicts of interest present.