agronaukaАграрная наука Евро-Северо-ВостокаAgricultural Science Euro-North-East2072-90812500-1396FARC North-East10.30766/2072-9081.2023.24.5.799-809agronauka-1449Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ: СЕЛЬСКОХОЗЯЙСТВЕННАЯ МИКРОБИОЛОГИЯ И МИКОЛОГИЯОRIGINAL SCIENTIFIC ARTICLES: AGRICULTURAL MICROBIOLOGY AND MYCOLOGYИзучение агрономически ценных синергетических эффектов в бинарных культурах почвенных стрептомицетовStudy of agronomically valuable synergistic effects in binary cultures of soil streptomyceteshttps://orcid.org/0000-0002-1000-1192БоковН. А.BokovN. A.

Боков Никита Александрович, аспирант, младший научный сотрудник

ул. Ленина 166а, г. Киров, 610007

Nikita A. Bokov, graduate student, junior researcher

Lenin str., 166a, Kirov, Russian Federation, 610007

nikita-bokov@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8526-2733АбубакироваР. И.AbubakirovaR. I.

Абубакирова Роза Ильдусовна, лаборант-исследователь

ул. Ленина 166а, г. Киров, 610007

Roza I. Abubakirova, laboratory researcher

Lenin str., 166a, Kirov, Russian Federation, 610007

priemnaya@fanc-sv.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3319-2729ШирокихИ. Г.ShirokikhI. G.

Широких Ирина Геннадьевна, доктор биол. наук, главный научный сотрудник, зав. лабораторией

 

Irina G. Shirokikh, DSc in Biological Science, chief researcher, Head of the Laboratory

Lenin str., 166a, Kirov, Russian Federation, 610007

priemnaya@fanc-sv.ruФГБНУ «Федеральный аграрный научный центр Северо-Востока имени Н. В. Рудницкого»РоссияFederal Agricultural Research Center of the North-East named N. V. RudnitskyRussian Federation202331102023245799809Copyright © Боков Н.А., Абубакирова Р.И., Широких И.Г., 20232023Боков Н.А., Абубакирова Р.И., Широких И.Г.Bokov N.A., Abubakirova R.I., Shirokikh I.G.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.agronauka-sv.ru/jour/article/view/1449

Совместное культивирование микроорганизмов может быть действенным способом управления их ферментативной активностью и синтезом вторичных метаболитов, базирующимся на явлении синергизма. В работе проведена оценка влияния совместного культивирования в различных сочетаниях четырех местных изолятов рода Streptomyces на их целлюлазную активность, антифитопатогенное и фиторегуляторное действие. Штаммы S. antimycoticus 8Al3 и Streptomyces sp. Н 27-25 проявляли антагонистическое действие по отношению к грибам рода Fusarium и Alternaria. В составе бинарных культур присутствовали штамм-целлюлозолитик и штамм-антагонист. Существенно более высокую целлюлазную активность в сравнении с монокультурой (3800 усл. ед./10 мин /г) продемонстрировала бинарная ассоциация штаммов S. griseoaurantiacus Мб 4-2 + S. antimycoticus 8Al3 (13215 усл. ед./10 мин/г). При сокультивировании этих изолятов отмечено также увеличение антифунгальной активности бинарной культуры (18,76±6,1 мм) по сравнению с входящим в ее состав S. antimycoticus 8Al3 (11,09±6,39 мм). Средняя величина зон ингибирования роста фитопатогенных грибов (18,76±6,1 мм) была сопоставима с таковыми у препарата сравнения – коммерческого антимикотика тербинафина (19,8±6,2 мм). Бинарные искусственные ассоциации в тестах на фиторегуляторное действие, как и монокультуры входящих в них изолятов стрептомицетов, не оказали существенного влияния на всхожесть и морфометрию проростков пшеницы. Отсутствие фитоингибирующего действия бинарной культуры S. griseoaurantiacus Мб 4-2 + S. antimycoticus 8Al3, при сочетании таких агрономически ценных свойств, как целлюлазная активность и антагонизм к фитопатогенным грибам, дают основание к ее использованию для разработки почвоулучшающего биопрепарата. Дальнейшее изучение свойств бинарной ассоциации, в частности возможности ее комбинации с PGPR-бактериями (Plant Growth-Promoting Rhizobacteria), составит предмет дальнейших исследований.

Co-culturing of microorganisms can be an effective way to control their enzymatic activity and synthesis of secondary metabolites based on the phenomenon of synergism. The effect of co-culturing in different combinations of four local Streptomyces isolates on their cellulase activity, antiphytopathogenic and phytoregulatory effects was evaluated. Strains S. antimycoticus 8Al3 and Streptomyces sp. H 27-25 exhibited an antagonistic effect against fungi of the genus Fusarium and Alternaria. Binary cultures were composed so that the cellulolytic and antagonist strains were present. Significantly higher cellulase activity in comparison with monoculture (3800 units/10 min/g) was demonstrated by the binary association of strains S. griseoaurantiacus Mb 4-2 + S. antimycoticus 8Al3 (13215 units/10 min/g). When these isolates were co-cultured, an increase in the antifungal activity of the binary culture (18.76±6.1 mm) compared to that of its constituent S. antimycoticus 8Al3 (11.09±6.39 mm) was also noted. The mean value of the growth inhibition zones of phytopathogenic fungi (18.76±6.1 mm) was comparable with that of the reference preparation, the commercial antimycotic terbinafine (19.8±6.2 mm). Binary artificial associations in tests for phytoregulatory action, as well as monocultures of their constituent streptomycete isolates, had no significant effect on germination and morphometry of wheat seedlings. The absence of phytoinhibitory effect of the binary culture S. griseoaurantiacus Mb 4-2 + S. antimycoticus 8Al3, combined with agronomically valuable properties such as cellulase activity and antagonism to phytopathogenic fungi give grounds for its use for the development of a soil-improving biopreparation. Further study of the properties of the binary association, in particular, the possibility of its combination with PGPR-bacteria (Plant Growth-Promoting Rhizobacteria), will constitute the subject of further research.

актиномицетысовместное культивированиецеллюлазная активностьантагонизмфиторегуляторная активностьactinomycetesco-cultivationcellulase activityantagonismphytoregulatory activityработа выполнена при поддержке Минобрнауки РФ в рамках Государственного задания ФГБНУ «Федеральный аграрный научный центр Северо-Востока имени Н. В. Рудницкого» (тема № FNWE-2022-0005). Авторы благодарят рецензентов за их вклад в экспертную оценку этой работы.the research was carried out under the support of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation within the state assignment of Federal Agricultural Research Center of the North-East named N. V. Rudnitsky (theme No. FNWE-2022-0005). The authors thank the reviewers for their contribution to the expert evaluation of this work.ReferencesYang J., Hsiang T., Bhadauria V., Xiao-Lin C., Guotian L. Plant Fungal Pathogenesis. BioMed Research International. 2017;(2017):1-2. DOI: https://doi.org/10.1155/2017/9724283Yang J., Hsiang T., Bhadauria V., Xiao-Lin C., Guotian L. Plant Fungal Pathogenesis. BioMed Research International. 2017;(2017):1-2. DOI: https://doi.org/10.1155/2017/9724283Yu Z., Han C., Yu B., Zhao J., Yan Y., Huang S., Liu C., Xiang W. Taxonomic Characterization, and Secondary Metabolite Analysis of Streptomyces triticiradicis sp. nov.: A Novel Actinomycete with Antifungal Activity. Microorganisms. 2020;8(1):77. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms8010077Yu Z., Han C., Yu B., Zhao J., Yan Y., Huang S., Liu C., Xiang W. Taxonomic Characterization, and Secondary Metabolite Analysis of Streptomyces triticiradicis sp. nov.: A Novel Actinomycete with Antifungal Activity. Microorganisms. 2020;8(1):77. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms8010077Maglangit F., Fang Q., Kyeremeh K., Sternberg J. M., Ebel R., Deng H. A Co-Culturing Approach Enables Discovery and Biosynthesis of a Bioactive Indole Alkaloid Metabolite. Molecules. 2020;25(2):256. DOI: https://doi.org/10.3390/molecules25020256Maglangit F., Fang Q., Kyeremeh K., Sternberg J. M., Ebel R., Deng H. A Co-Culturing Approach Enables Discovery and Biosynthesis of a Bioactive Indole Alkaloid Metabolite. Molecules. 2020;25(2):256. DOI: https://doi.org/10.3390/molecules25020256Dong L., Bian X., Zhao Y., Yang H., Xu Y., Han Y., Zhang L. Rhizosphere analysis of field-grown Panax ginseng with different degrees of red skin provides the basis for preventing red skin syndrome. BMC Microbiology. 2022;22:12. DOI: https://doi.org/10.1186/s12866-021-02430-9Dong L., Bian X., Zhao Y., Yang H., Xu Y., Han Y., Zhang L. Rhizosphere analysis of field-grown Panax ginseng with different degrees of red skin provides the basis for preventing red skin syndrome. BMC Microbiology. 2022;22:12. DOI: https://doi.org/10.1186/s12866-021-02430-9Fang X., Wang H., Zhao L., Wang M., Sun M. Diversity and structure of the rhizosphere microbial communities of wild and cultivated ginseng. BMC Microbiology. 2022;22:2. DOI: https://doi.org/10.1186/s12866-021-02421-wFang X., Wang H., Zhao L., Wang M., Sun M. Diversity and structure of the rhizosphere microbial communities of wild and cultivated ginseng. BMC Microbiology. 2022;22:2. DOI: https://doi.org/10.1186/s12866-021-02421-wPriyanka J. V., Rajalakshmi S., Senthil Kumar P., Krishnaswamy V. G., Al Farraj D. A., Elshikh M. S., Gawwad M. R. A. Bioremedremediation of soil contaminated with toxic mixed reactive azo dyes by co-cultured cells of Enterobacter cloacae and Bacillus subtilis. Environmental Research. 2022;204(Part B):112136. DOI: https://doi.org/10.1016/j.envres.2021.112136Priyanka J. V., Rajalakshmi S., Senthil Kumar P., Krishnaswamy V. G., Al Farraj D. A., Elshikh M. S., Gawwad M. R. A. Bioremedremediation of soil contaminated with toxic mixed reactive azo dyes by co-cultured cells of Enterobacter cloacae and Bacillus subtilis. Environmental Research. 2022;204(Part B):112136. DOI: https://doi.org/10.1016/j.envres.2021.112136Li J., Zhang L., Yao G., Zhu L., Lin J., Wang C., Du B., Ding Y., Mei X. Synergistic effect of co-culture rhizosphere Streptomyces: A promising strategy to enhance antimicrobial activity and plant growth-promoting function. Front Microbiol. 2022;13:976484. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.976484Li J., Zhang L., Yao G., Zhu L., Lin J., Wang C., Du B., Ding Y., Mei X. Synergistic effect of co-culture rhizosphere Streptomyces: A promising strategy to enhance antimicrobial activity and plant growth-promoting function. Front Microbiol. 2022;13:976484. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.976484Park H. B., Park J. S., Lee S. I., Shin B., Oh D. C., Kwon H. C. Gordonic Acid, a Polyketide Glycoside Derived from Bacterial Coculture of Streptomyces and Gordonia Species. Journal of Natural Products. 2017;80(9):2542-2546. DOI: https://doi.org/10.1021/acs.jnatprod.7b00293Park H. B., Park J. S., Lee S. I., Shin B., Oh D. C., Kwon H. C. Gordonic Acid, a Polyketide Glycoside Derived from Bacterial Coculture of Streptomyces and Gordonia Species. Journal of Natural Products. 2017;80(9):2542-2546. DOI: https://doi.org/10.1021/acs.jnatprod.7b00293Sinjaroonsak S., Chaiyaso T., H-Kittikun A. Optimization of Cellulase and Xylanase Productions by Streptomyces thermocoprophilus TC13W Using Low Cost Pretreated Oil Palm Empty Fruit Bunch. Applied Biochemistry and Biotechnology. 2019;189(1):76-86. DOI: https://doi.org/10.1007/s12010-019-02986-3Sinjaroonsak S., Chaiyaso T., H-Kittikun A. Optimization of Cellulase and Xylanase Productions by Streptomyces thermocoprophilus TC13W Using Low Cost Pretreated Oil Palm Empty Fruit Bunch. Applied Biochemistry and Biotechnology. 2019;189(1):76-86. DOI: https://doi.org/10.1007/s12010-019-02986-3Celaya-Herrera S., Casados-Vázquez L. E., Valdez-Vazquez I., Barona-Gómez F., Bideshi D. K., Barboza-Corona J. E. A Cellulolytic Streptomyces Sp. Isolated from a Highly Oligotrophic Niche Shows Potential for Hydrolyzing Agricultural Wastes. BioEnergy Research. 2021;14(5):333-343. DOI: https://doi.org/10.1007/s12155-020-10174-zCelaya-Herrera S., Casados-Vázquez L. E., Valdez-Vazquez I., Barona-Gómez F., Bideshi D. K., Barboza-Corona J. E. A Cellulolytic Streptomyces Sp. Isolated from a Highly Oligotrophic Niche Shows Potential for Hydrolyzing Agricultural Wastes. BioEnergy Research. 2021;14(5):333-343. DOI: https://doi.org/10.1007/s12155-020-10174-zBaltz R. H. Genetic manipulation of secondary metabolite biosynthesis for improved production in Streptomyces and other actinomycetes. Journal of Industrial Microbiology and Biotechnology. 2016;43(2-3):343-370. DOI: https://doi.org/10.1007/s10295-015-1682-xBaltz R. H. Genetic manipulation of secondary metabolite biosynthesis for improved production in Streptomyces and other actinomycetes. Journal of Industrial Microbiology and Biotechnology. 2016;43(2-3):343-370. DOI: https://doi.org/10.1007/s10295-015-1682-xMakitrynskyy R., Tsypik O., Bechthold A. Genetic Engineering of Streptomyces ghanaensis ATCC14672 for Improved Production of Moenomycins. Microorganisms. 2022;10(1):30. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms10010030Makitrynskyy R., Tsypik O., Bechthold A. Genetic Engineering of Streptomyces ghanaensis ATCC14672 for Improved Production of Moenomycins. Microorganisms. 2022;10(1):30. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms10010030Боков Н. А., Назарова Я. И., Широких И. Г. Изменение целлюлазной активности стрептомицетов в зависимости от продолжительности культивирования. Экология родного края: проблемы и пути их решения: мат-лы XVII Всеросс. научн.-практ. конф. с междунар. участием. Киров: Вятский государственный университет, 2022. С. 15-19. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=49235975 EDN: NUSQPCBokov N. A., Nazarova Ya. I., Shirokikh I. G. Changes in cellulase activity of streptomycetes depending on the duration of cultivation. Ecology of the native land: problems and ways to solve them: Proceedings of the XVII AllRussian. scientific-practical conf. with international participation. Kirov: Vyatskiy gosudarstvennyy universitet, 2022. pp. 15-19. URL: https://elibrary.ru/item.asp?id=49235975Боков Н. А., Широких И. Г. Оценка фиторегуляторной активности стрептомицетов-целлюлозолитиков. Биодиагностика состояния природных и природно-техногенных систем: мат-лы ХX Всеросс. научн.- практ. конф. с междунар. участием. Киров: Вятский государственный университет, 2022. С. 203-207. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=49950177 EDN: SVQIHVBokov N. A., Shirokikh I. G. Assessment of phytoregulatory activity of cellulolytic streptomycetes. Biodiagnostics of the state of natural and natural-technogenic systems: Proceedings of the XX All-Russian scientific and practical conference with international participation. Kirov: Vyatskiy gosudarstvennyy universitet, 2022. pp. 203-207. URL: https://elibrary.ru/item.asp?id=49950177Широких И. Г., Назарова Я. И., Бакулина А. В., Абубакирова Р. И. Новые штаммы стрептомицетов как перспективные биофунгициды. Теоретическая и прикладная экология. 2021;(1):172-180. DOI: https://doi.org/10.25750/1995-4301-2021-1-172-180 EDN: SUHXUYShirokikh I. G., Nazarova Ya. I., Bakulina A. V., Abubakirova R. I. New streptomyces strains as promising biofungicides. Teoreticheskaya i prikladnaya ekologiya = Theoretical and Applied Ecology. 2021;(1):172-180. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.25750/1995-4301-2021-1-172-180Ryan M. C., Stucky M., Wakefield C., Melott J. M., Akbani R., Weinstein J. N., Broom B. M. Interactive Clustered Heat Map Builder: An easy web-based tool for creating sophisticated clustered heat maps. F1000Research. 2019;(8):1750. DOI: https://doi.org/10.12688/f1000research.20590.2Ryan M. C., Stucky M., Wakefield C., Melott J. M., Akbani R., Weinstein J. N., Broom B. M. Interactive Clustered Heat Map Builder: An easy web-based tool for creating sophisticated clustered heat maps. F1000Research. 2019;(8):1750. DOI: https://doi.org/10.12688/f1000research.20590.2Baltaci M. O. Enhancement of cellulase production by co-culture of Streptomyces ambofaciens OZ2 and Cytobacillus oceanisediminis OZ5 isolated from rumen samples. Biocatalysis and Biotransformation. 2022;40(2):144-152. DOI: https://doi.org/10.1080/10242422.2022.2038581Baltaci M. O. Enhancement of cellulase production by co-culture of Streptomyces ambofaciens OZ2 and Cytobacillus oceanisediminis OZ5 isolated from rumen samples. Biocatalysis and Biotransformation. 2022;40(2):144-152. DOI: https://doi.org/10.1080/10242422.2022.2038581Detain J., Rémond C., Rodrigues C. M., Harakat D., Besaury L. Co-elicitation of lignocelluloytic enzymatic activities and metabolites production in an Aspergillus-Streptomyces co-culture during lignocellulose fractionation. Current Research in Microbial Sciences. 2022;3:100108. DOI: https://doi.org/10.1016/j.crmicr.2022.100108Detain J., Rémond C., Rodrigues C. M., Harakat D., Besaury L. Co-elicitation of lignocelluloytic enzymatic activities and metabolites production in an Aspergillus-Streptomyces co-culture during lignocellulose fractionation. Current Research in Microbial Sciences. 2022;3:100108. DOI: https://doi.org/10.1016/j.crmicr.2022.100108Ueda K., Beppu T. Antibiotics in microbial coculture. The Journal of Antibiotics. 2017;(70):361-365. DOI: https://doi.org/10.1038/ja.2016.127Ueda K., Beppu T. Antibiotics in microbial coculture. The Journal of Antibiotics. 2017;(70):361-365. DOI: https://doi.org/10.1038/ja.2016.127Octarya Z., Nugroho T. T., Nurulita Y., Suraya N., Saryono. Production of antifungal compounds from Bacillus paramycoides LBKURCC218 and Aspergillus fumigatus LBKURCC269 co-cultivation. Materials Today: Proceedings. 2023;87(2):120-125. DOI: https://doi.org/10.1016/j.matpr.2023.02.382Octarya Z., Nugroho T. T., Nurulita Y., Suraya N., Saryono. Production of antifungal compounds from Bacillus paramycoides LBKURCC218 and Aspergillus fumigatus LBKURCC269 co-cultivation. Materials Today: Proceedings. 2023;87(2):120-125. DOI: https://doi.org/10.1016/j.matpr.2023.02.382Широких И. Г., Комлева А. В. Выделение и характеристика нового штамма стрептомицетапродуцента боррелидина. Экология родного края: проблемы и пути их решения: мат-лы XVII Всерос. науч.- практ. конф. с междунар. участием. Т. Кн. 2. Киров: Вятский государственный университет, 2022. С. 10-15. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=49235974 EDN: DVXSFBShirokikh I. G., Komleva A. V. Isolation and characteristics of a new borrelidin-producing streptomycete strain. Ecology of the native land: problems and ways to solve them: Proceedings of the XVII All-Russian. scientific-practical conf. with international Participation. T. Book 2. Kirov: Vyatskiy gosudarstvennyy universitet, 2022. pp. 10-15. URL: https://elibrary.ru/item.asp?id=49235974Куликова Н. А. Получение и масштабы применения гербицидов: история и современные тенденции. Проблемы агрохимии и экологии. 2020;(2):52-68. DOI: https://doi.org/10.26178/AE.2020.2019.4.016 EDN: IUECEHKulikova N. A. Herbicides synthesis and usage: history and current trends. Problemy agrokhimii i ekologii. 2020;(2):52-68. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.26178/AE.2020.2019.4.016

The authors declare that there are no conflicts of interest present.