agronaukaАграрная наука Евро-Северо-ВостокаAgricultural Science Euro-North-East2072-90812500-1396FARC North-East10.30766/2072-9081.2026.27.4.850-866agronauka-2602Research ArticleРАСТЕНИЕВОДСТВОPLANT GROWINGХарактеристика популяций Parastagonospora nodorum и Parastagonospora pseudonodorum на территории Российской Федерации по наличию генов-эффекторовCharacterization of Parastagonospora nodorum and Parastagonospora pseudonodorum populations in the Russian Federation based on the presence of effector geneshttps://orcid.org/0000-0001-9716-288XЗеленеваЮ. В.ZelenevaYu. V.

Зеленева Юлия Витальевна, доктор биол. наук, доцент старший научный сотрудник  лаборатории микологии и фитопатологии

ш. Подбельского, д. 3, г. Санкт-Петербург-Пушкин,196608

Yuliуa V. Zeleneva, DSc in Biology, associate professor, senior researcher, the Laboratory of Mycology and Phyto-pathology

Podbelskogo shosse, 3, St. Petersburg, Pushkin, 196608

zelenewa@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3029-8621КолесниковаТ. П.KolesnikovaT. P.

Колесникова Татьяна Павловна, кандидат биол. наук, ведущий научный сотрудник лаборатории защиты растений

ул. Политехническая, д. 86, г. Благовещенск, Амурская область, 675000

Tatyana P. Kolesnikova, PhD in Biology, leading researcher, the Laboratory of Plant Protection

86 Politekhnicheskaya Street, Blagoveshchensk, Amur Region, 675000

info@dalgau.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7989-4769ТерехинН. М.TerexinN. M.

Терехин Николай Михайлович, младший научный сотрудник лаборатории селекции зерновых культур

ул. Политехническая, д. 86, г. Благовещенск, Амурская область, 675000

Nikolaj M. Terexin, Junior Researcher, the Laboratory of Grain Crop Breeding

86 Politekhnicheskaya Street, Blagoveshchensk, Amur Region, 675000

info@dalgau.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5367-1340СудниковаВ. П.SudnikovaV. P.

Судникова Валентина Павловна, кандидат с.-х. наук, старший научный сотрудник лаборатории иммунитета растений

ул. Мичурина, д.30, Тамбовская обл., г. Мичу-ринск, 393774

Valentina P. Sudnikova, PhD in Agricultural Science, senior researcher, the Laboratory of Plant Immunity

30 Michurin street, Michurinsk, Tambov region, 393774

info@fnc-mich.ruhttps://orcid.org/0009-0006-1535-5754РябоваМ. В.RyabovaM. V.

Рябова Мария Валентиновна, магистрант 2-го года обучения Инженерно-технического института

ул. Интернациональная, д. 33, г. Тамбов, 392000

Mariya V. Ryabova, 2nd-year Master's student, Institute of Engineering and Technology

33 Internatcionalnaya street, Tambov, 92000

post@tsutmb.ruФГБНУ «Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений»РоссияAll-Russian Institute of Plant ProtectionRussian FederationФГБОУ ВО «Дальневосточный государственный аграрный университет»РоссияFar Eastern State Agrarian UniversityRussian FederationФГБОУ ВО «Дальневосточный государственный аграрный университет»,РоссияFar Eastern State Agrarian UniversityRussian FederationФГБНУ «Федеральный научный центр имени И. В. Мичурина»РоссияI. V. Michurin Federal Scientific CenterRussian FederationФГБОУ ВО «Тамбовский государственный университет имени Г. Р. Державина»РоссияDerzhavin Tambov State UniversityRussian Federation202601092026274850866Copyright © Зеленева Ю.В., Колесникова Т.П., Терехин Н.М., Судникова В.П., Рябова М.В., 20262026Зеленева Ю.В., Колесникова Т.П., Терехин Н.М., Судникова В.П., Рябова М.В.Zeleneva Y.V., Kolesnikova T.P., Terexin N.M., Sudnikova V.P., Ryabova M.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.agronauka-sv.ru/jour/article/view/2602

Цель исследования – оценить популяции грибов Parastagonospora nodorum и P. pseudonodorum из Ленинградской, Тамбовской и Амурской областей РФ по наличию генов-эффекторов SnToxА, SnTox1, SnTox3, SnTox5 и SnTox267. Образцы листьев с симптомами септориоза отбирали в 2025 г. у различных сортов яровой пшеницы в фазу молочно-восковой спелости зерна. Исследования проводили с использованием световой микроскопии, ПЦР- и СТАВ-методов. Проведенный скрининг 165 изолятов P. nodorum и 19 изолятов P. pseudonodorum выявил значительные меж- и внутривидовые различия в распространении генов-эффекторов. Установлено, что SnTox3 имел наибольшее распространение в генотипах изолятов P. nodorum (53 %), тогда как распределение SnTox5 строго приурочено к географическому происхождению образцов (европейская часть России – до 100 %; Амурская область – 0 %). Изоляты P. pseudonodorum из Тамбовской области характеризовались присутствием генов SnToxA (79 %), SnTox3 (79 %) и SnTox5 (100 %), в то время как SnTox267 встречался реже (58 %), а SnTox1 – отсутствовал. В результате обобщения полученных данных пятилетнего мониторинга (2021–2025 гг.) популяций P. nodorum и P. pseudonodorum из различных регионов РФ выявлена высокая гетерогенность распределения генов некротрофных эффекторов SnToxA, SnTox1, SnTox3, SnTox267 и SnTox5. Установлена видовая и географическая дифференциация частот встречаемости генов, а также их динамика во времени. В работе впервые показаны результаты применения пары праймеров SnTox5_qPCR_F/ SnTox5_qPCR_R для тестирования генотипов российских популяций Parastagonospora spp. на наличие гена SnTox5. В результате начатой работы по изучению видового состава возбудителей септориоза пшеницы из Благовещенского района Амурской области установлен преобладающий вид в фитопатогенном комплексе – P. nodorum.

The objective of this study was to evaluate populations of the fungi Parastagonospora nodorum and P. pseu-donodorum from the Leningrad, Tambov, and Amur regions of the Russian Federation for the presence of the effector genes SnToxA, SnTox1, SnTox3, SnTox5, and SnTox267. Leaf samples showing symptoms of septoria were collected in 2025 from various spring wheat cultivars at the milk-wax ripeness stage of grain. The investigations were carried out using light micros-copy, PCR, and CTAB methods. Screening of 165 P. nodorum isolates and 19 P. pseudonodorum isolates revealed significant inter- and intraspecific differences in the distribution of effector genes. It was established that SnTox3 had the highest preva-lence among P. nodorum genotypes (53 %), whereas the distribution of SnTox5 was strictly linked to the geographic origin of the samples (European part of Russia – up to 100 %; Amur region – 0 %). Isolates of P. pseudonodorum from the Tambov region were characterized by the presence of SnToxA (79 %), SnTox3 (79 %), and SnTox5 (100 %), while SnTox267 occurred less frequently (58 %), and SnTox1 was absent. Upon summarization of the data obtained from a five-year monitoring (2021–2025) of P. nodorum and P. pseudonodorum populations from different regions of the Russian Federation, a high het-erogeneity in the distribution of the necrotrophic effector genes SnToxA, SnTox1, SnTox3, SnTox267, and SnTox5 was revealed. Species-specific and geographic differentiation in gene occurrence frequencies, as well as their temporal dynamics, were established. The research presents for the first time the results of applying the primer pair SnTox5_qPCR_F/ SnTox5_qPCR_R for testing Russian populations of Parastagonospora spp. for the presence of the SnTox5 gene. As part of the initiated work on studying the species composition of wheat septoria pathogens from the Blagoveshchensk district of the Amur region, P. nodorum was identified as the predominant species in the phytopathogenic complex.

Stagonospora nodorum blotchSnToxASnTox1SnTox3SnTox5SnTox267молекулярно-генетический анализПЦРпшеницаStagonospora nodorum blotchSnToxASnTox1SnTox3SnTox5SnTox267molecular genetic analysisPCRwheatработа выполнена при поддержке Минобрнауки РФ в рамках государственных заданий ФГБНУ «Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений» (тема № FGEU-2025-0005); ФГБНУ «Федеральный научный центр имени И. В. Мичурина», Среднерусский филиал (тема № FGSU-2025-0008).the research was carried out with the support of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation within the state assignments of the All-Russian Institute of Plant Protection (project No. FGEU-2025-0005); of the I. V. Michurin Federal Scientific Center (Central Russian Branch), (project No. FGSU-2025-0008).ReferencesFones H., Gurr S. The impact of Septoria tritici blotch disease on wheat: An EU perspective. Fungal Genetics and Biology. 2015;79:3–7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fgb.2015.04.004Fones H., Gurr S. The impact of Septoria tritici blotch disease on wheat: An EU perspective. Fungal Genetics and Biology. 2015;79:3–7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fgb.2015.04.004Birr T., Hasler M., Verreet J-A., Klink H. Temporal Changes in Sensitivity of Zymoseptoria tritici Field Populations to Different Fungicidal Modes of Action. Agriculture. 2021;11(3):269. DOI: https://doi.org/10.3390/agriculture11030269Birr T., Hasler M., Verreet J-A., Klink H. Temporal Changes in Sensitivity of Zymoseptoria tritici Field Populations to Different Fungicidal Modes of Action. Agriculture. 2021;11(3):269.DOI: https://doi.org/10.3390/agriculture11030269Petit-Houdenot Y., Lebrun M. H., Scalliet G. Understanding plant-pathogen interactions in Septoria tritici blotch infection of cereals. In: Achieving durable disease resistance in cereals. London, UK: Burleigh Dodds Science Publishing. 2021:263–302. DOI: https://doi.org/10.1201/9781003180715-11Petit-Houdenot Y., Lebrun M. H., Scalliet G. Understanding plant-pathogen interactions in Septoria tritici blotch infection of cereals. In: Achieving durable disease resistance in cereals. London, UK: Burleigh Dodds Science Publishing. 2021:263–302. DOI: https://doi.org/10.1201/9781003180715-11Зеленева Ю. В., Аблова И. Б., Судникова В. П., Мохова Л. М., Конькова Э. А. Видовой состав возбудителей септориозов пшеницы в европейской части России и идентификация генов-эффекторов SnToxA, SnTox1 и SnTox3. Микология и фитопатология. 2022;56(6):441–447. DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364822060113 EDN: AEZUGRZeleneva Yu. V., Ablova I. B., Sudnikova V. P., Mokhova L. M., Konkova E. A. Species composition of wheat septoria pathogens in the european part of Russia and identifying SnToxA, SnTox1, and SnTox3 effector genes. Mikologiya i fitopatologiya = Mycology and Phytopathology. 2022;56(6):441–447. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364822060113Зеленева Ю. В., Ганнибал Ф. Б., Казарцев И. А., Судникова В. П. Молекулярная идентификация, гены-эффекторы и вирулентность изолятов гриба Parastagonospora nodorum из Алтайского края (Россия). Микология и фитопатология. 2023;57(5):362–371. DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364823050124 EDN: EYWBISZeleneva Yu. V., Gannibal F. B., Kazartsev I. A., Sudnikova V. P. Molecular identification, effector genes and virulence of isolates of Parastagonospora nodorum from Altai krai (Russia). Mikologiya i fitopatologiya = Mycology and Phytopathology. 2023;57(5):362–371. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364823050124Zhelezova S. V., Pakholkova E. V., Veller V. E., Voronov M. A., Stepanova E. V., Zhelezova A. D. et al. Hyperspectral Non-Imaging Measurements and Perceptron Neural Network for Pre-Harvesting Assessment of Damage Degree Caused by Septoria/Stagonospora Blotch Diseases of Wheat. Agronomy. 2023;13(4):1045. DOI: https://doi.org/10.3390/agronomy13041045Zhelezova S. V., Pakholkova E. V., Veller V. E., Voronov M. A., Stepanova E. V., Zhelezova A. D. et al. Hyperspectral Non-Imaging Measurements and Perceptron Neural Network for Pre-Harvesting Assessment of Damage Degree Caused by Septoria/Stagonospora Blotch Diseases of Wheat. Agronomy. 2023;13(4):1045. DOI: https://doi.org/10.3390/agronomy13041045Ficke A., Cowger C., Bergstrom G., Brodal G. Understanding yield loss and pathogen biology to improve disease management: Septoria nodorum blotch – a case study in wheat. Plant Disease. 2018;102(4):696–707. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-09-17-1375-FEFicke A., Cowger C., Bergstrom G., Brodal G. Understanding yield loss and pathogen biology to improve disease management: Septoria nodorum blotch – a case study in wheat. Plant Disease. 2018;102(4):696–707. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-09-17-1375-FEHaugrud A. R. P., Zhang Z., Friesen T. L., Faris J. D. Genetics of resistance to Septoria nodorum blotch in wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2022;135(11):3685–3707. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-022-04036-9Haugrud A. R. P., Zhang Z., Friesen T. L., Faris J. D. Genetics of resistance to Septoria nodorum blotch in wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2022;135(11):3685–3707. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-022-04036-9Kariyawasam G. K., Nelson A. C., Williams S. J., Solomon P. S., Faris J. D., Friesen T. L. The Necrotrophic Pathogen Parastagonospora nodorum Is a Master Manipulator of Wheat Defense. Molecular Plant-Microbe Interactions. 2023;36(12):764–773. DOI: https://doi.org/10.1094/MPMI-05-23-0067-IRWKariyawasam G. K., Nelson A. C., Williams S. J., Solomon P. S., Faris J. D., Friesen T. L. The Necrotrophic Pathogen Parastagonospora nodorum Is a Master Manipulator of Wheat Defense. Molecular Plant-Microbe Interactions. 2023;36(12):764–773. DOI: https://doi.org/10.1094/MPMI-05-23-0067-IRWNavathe S., Yadav P. S., Chand R., Mishra V. K., Vasistha N. K., Meher P. K. et al. ToxA–Tsn1 interaction for spot blotch susceptibility in Indian wheat: an example of inverse genefor-gene relationship Plant Disease. 2020;104(1):71–81. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-05-19-1066-RENavathe S., Yadav P. S., Chand R., Mishra V. K., Vasistha N. K., Meher P. K. et al. ToxA–Tsn1 interaction for spot blotch susceptibility in Indian wheat: an example of inverse genefor-gene relationship Plant Disease. 2020;104(1):71–81. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-05-19-1066-REFaris J. D., Friesen T. L. Plant genes hijacked by necrotrophic fungal pathogens. Current Opinion in Plant Biology. 2020;56:74–80. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pbi.2020.04.003Faris J. D., Friesen T. L. Plant genes hijacked by necrotrophic fungal pathogens. Current Opinion in Plant Biology. 2020;56:74–80. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pbi.2020.04.003Friesen T. L., Faris J. D. Characterization of effector–target interactions in necrotrophic pathosystems reveals trends and variation in host manipulation. Annual Review of Phytopathology. 2021;59:77–98. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-120320-012807Friesen T. L., Faris J. D. Characterization of effector–target interactions in necrotrophic pathosystems reveals trends and variation in host manipulation. Annual Review of Phytopathology. 2021;59:77–98. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-120320-012807Zhang Z., Running K. L. D., Seneviratne S., Peters‐Haugrud A. R., Szabo‐Hever A., Shi G. et al. A protein kinase‐major sperm protein gene hijacked by a necrotrophic fungal pathogen triggers disease susceptibility in wheat. The Plant Journal. 2021;106(3):720–732. DOI: https://doi.org/10.1111/tpj.15194Zhang Z., Running K. L. D., Seneviratne S., Peters‐Haugrud A. R., Szabo‐Hever A., Shi G. et al. A protein kinase‐major sperm protein gene hijacked by a necrotrophic fungal pathogen triggers disease susceptibility in wheat. The Plant Journal. 2021;106(3):720–732. DOI: https://doi.org/10.1111/tpj.15194Richards J. K., Kariyawasam G. K., Seneviratne S., Wyatt N. A., Xu S. S., Liu Z. et al. A triple threat: the Parastagonospora nodorum SnTox267 effector exploits three distinct host genetic factors to cause disease in wheat. New Phytologist. 2022;233(1):427–442. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17601Richards J. K., Kariyawasam G. K., Seneviratne S., Wyatt N. A., Xu S. S., Liu Z. et al. A triple threat: the Parastagonospora nodorum SnTox267 effector exploits three distinct host genetic factors to cause disease in wheat. New Phytologist. 2022;233(1):427–442. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17601Коломиец Т. М., Пахолкова Е. В., Дубовая Л. П. Отбор исходного материала для создания сортов пшеницы с длительной устойчивостью к септориозу. М.: Печатный город, 2017. 56 c.Kolomiyets T. M., Pakholkova E. V., Dubovaya L. P. Selection of the starting material for the creation of wheat varieties with long-term resistance to septoria. Moscow: Pechatnyy gorod, 2017. 56 p.Казарцев И. А., Зеленева Ю. В. Разработка и применение мультиплексной ПЦР для идентификации трёх видов грибов рода Parastagonospora, распространенных в России. Вестник защиты растений. 2025;108(2):107–111. DOI: https://doi.org/10.31993/2308-6459-2025-108-2-17138 EDN: MHUKRQKazartsev I. A., Zeleneva Yu. V. Development and application of multiplex PCR for identification of three fungal species of the genus Parastagonospora widespread in Russia. Vestnik zashchity rasteniy = Plant Protection News. 2025;108(2):107–111. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.31993/2308-6459-2025-108-2-17138Doyle J. J., Doyle J. L. Isolation of plant DNA from fresh tissue. Focus. 1990;12(1):13–15.Doyle J. J., Doyle J. L. Isolation of plant DNA from fresh tissue. Focus. 1990;12(1):13–15.Andrie R. M., Pandelova I., Ciuffetti L. M. A combination of phenotypic and genotypic characterization strengthens Pyrenophora triticirepentis race identification. Phytopathology. 2007;97(6):694–701. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO-97-6-0694Andrie R. M., Pandelova I., Ciuffetti L. M. A combination of phenotypic and genotypic characterization strengthens Pyrenophora tritici-repentis race identification. Phytopathology. 2007;97(6):694–701. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO-97-6-0694Gao Y., Faris J. D., Liu Z., Kim Y. M., Syme R. A., Oliver R. P. et al. Identification and characterization of the SnTox6‐Snn6 interaction in the Parastagonospora nodorum–wheat pathosystem. Molecular Plant–Microbe Interactions. 2015;28(5):615–625. DOI: https://doi.org/10.1094/MPMI-12-14-0396-Gao Y., Faris J. D., Liu Z., Kim Y. M., Syme R. A., Oliver R. P. et al. Identification and characterization of the SnTox6‐Snn6 interaction in the Parastagonospora nodorum–wheat pathosystem. Molecular Plant–Microbe Interactions. 2015;28(5):615–625. DOI: https://doi.org/10.1094/MPMI-12-14-0396-RKariyawasam G. K., Richards J. K., Wyatt N. A., Running K. L. D., Xu S. S., Liu Z. et al. The Parastagonospora nodorum necrotrophic effector SnTox5 targets the wheat gene Snn5 and facilitates entry into the leaf mesophyll. New Phytologist. 2022;233(1):409–426. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17602Kariyawasam G. K., Richards J. K., Wyatt N. A., Running K. L. D., Xu S. S., Liu Z. et al. The Parastagonospora nodorum necrotrophic effector SnTox5 targets the wheat gene Snn5 and facilitates entry into the leaf mesophyll. New Phytologist. 2022;233(1):409–426. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17602Колесникова Т. П., Терехин Н. М., Зеленева Ю. В., Конькова Э. А., Коваленко Н. М. Ювенильная устойчивость сортов и линий пшеницы селекции Дальневосточного ГАУ к листостебельным болезням. Зерновое хозяйство России. 2025;17(4):105–112. DOI: https://doi.org/10.31367/2079-8725-2025-99-4-105-112 EDN: UBWRECKolesnikova T. P., Terekhin N. M., Zeleneva Yu. V., Kon’kova E. A., Kovalenko N. M. Juvenile resistance of wheat varieties and lines Developed by the far eastern SAU to leaf and stem diseases. Zernovoye khozyaystvo Rossii = Grain Economy of Russia. 2025;17(4):105–112. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.31367/2079-8725-2025-99-4-105-112Зеленева Ю. В., Конькова Э. А. Устойчивость сортов мягкой пшеницы, возделываемых на территории Саратовской области, к возбудителям септориозных пятнистостей. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2023;27(6):582–590. DOI: https://doi.org/10.18699/VJGB-23-70 EDN: PJPYLMZeleneva Yu. V., Konkova E. A. Soft wheat cultivars grown in the Saratov region and their resistance to septoria blotch. Vavilovskiy zhurnal genetiki i selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2023;27(6):582–590. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.18699/VJGB-23-70Kovalenko N. M., Zeleneva Yu. V., Sudnikova V. P. Characterization of Pyrenophora tritici-repentis, Parastagonospora nodorum, and Parastagonospora pseudonodorum in the Tambov Oblast for the Presence of Effector Genes. Russian Agricultural Sciences. 2023;49(3):285–291. DOI: https://doi.org/10.3103/S1068367423030114Kovalenko N. M., Zeleneva Yu. V., Sudnikova V. P. Characterization of Pyrenophora tritici-repentis, Parastagonospora nodorum, and Parastagonospora pseudonodorum in the Tambov Oblast for the Presence of Effector Genes. Russian Agricultural Sciences. 2023;49(3):285–291. DOI: https://doi.org/10.3103/S1068367423030114Зеленева Ю. В., Судникова В. П., Гусев И. В., Баранова О. А. Идентификация генов-эффекторов Parastagonospora nodorum, P. pseudonodorum в тамбовских популяциях и генов-чувствительности к NEs у сортов и гибридных линий яровой мягкой пшеницы. Экологическая генетика. 2024;22(2):139–150. DOI: https://doi.org/10.17816/ecogen627323 EDN: QCEGZPZeleneva Yu. V., Sudnikova V. P., Gusev I. V., Baranova O. A. Identification of effector genes of Parastagonospora nodorum, P. pseudonodorum in tambov populations and sensitivity genes to NEs in varieties and hybrid lines of spring soft wheat. Ekologicheskaya genetika. 2024;22(2):139–150. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.17816/ecogen627323Zeleneva Yu. V., Ablova I. B., Mokhova L. M. Species Composition of Wheat Septoria Pathogens and Identification of Effector Genes in Parastagonospora spp. populations of Krasnodar Krai and Leningrad Oblast of the Russian Federation. Russian Agricultural Sciences. 2024;50(4):383–390. DOI: https://doi.org/10.3103/S1068367424700393Zeleneva Yu. V., Ablova I. B., Mokhova L. M. Species Composition of Wheat Septoria Pathogens and Identification of Effector Genes in Parastagonospora spp. populations of Krasnodar Krai and Leningrad Oblast of the Russian Federation. Russian Agricultural Sciences. 2024;50(4):383–390. DOI: https://doi.org/10.3103/S1068367424700393

The authors declare that there are no conflicts of interest present.