agronaukaАграрная наука Евро-Северо-ВостокаAgricultural Science Euro-North-East2072-90812500-1396FARC North-East10.30766/2072-9081.2020.21.1.07-17agronauka-475Research ArticleОБЗОРЫREVIEWSМолекулярные маркеры в селекции сортов ячменя, устойчивых к ионной токсичности (обзор)Molecular markers in breeding of ion-resistant barley varieties (review)https://orcid.org/0000-0002-0638-4258НовоселоваН. В.NovoselovaN. V.

Новоселова Нина Владиславовна, младший научный сотрудник лаборатории молекулярной биологии и селекции

ул. Ленина, д. 166а, г. Киров, 610007, e-mail: priemnaya@fanc-sv.ru

Nina V. Novoselova, junior researcher, the Laboratory of Molecular Biology and Breeding

Lenin str., 166a, Kirov, 610007

syllvana@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5171-2476БакулинаА. В.BakulinaA. V.

Бакулина Анна Владимировна, кандидат биол. наук, старший научный сотрудник, зав. лабораторией молекулярной биологии и селекции

ул. Ленина, д. 166а, г. Киров, 610007, e-mail: priemnaya@fancsv.ru

Anna V. Bakulina, PhD in Biological Science, senior researcher, Head of the Laboratory of Molecular Biology and Breeding

Lenin str., 166a, Kirov, 610007

drugaeann1@rambler.ruФГБНУ «Федеральный аграрный научный центр Северо-Востока имени Н. В. Рудницкого»РоссияFederal Agricultural Research Center of the North-East named N. V. RudnitskyRussian Federation202004032020211717Copyright © Новоселова Н.В., Бакулина А.В., 20202020Новоселова Н.В., Бакулина А.В.Novoselova N.V., Bakulina A.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.agronauka-sv.ru/jour/article/view/475

В обзоре рассмотрены перспективы использования ДНК-маркеров в селекции ячменя на устойчивость к токсичности ионов алюминия, бора, марганца и кадмия. В настоящее время идентифицировано достаточно много генов и локусов количественных признаков (QTLs), связанных с ионоустойчивостью ячменя. Стандартными ген-специфичными маркерами устойчивости к ионам алюминия признаны маркеры 1kb-insertion и HvMATE21indel, которые сцеплены с геном HvAACT1. Известные QTLs пока требуют валидации, но в перспективе могут служить основой для пирамидирования нескольких локусов устойчивости к ионам алюминия в одном генотипе. Также разработаны молекулярные маркеры, специфичные к генам устойчивости ячменя к бору (HvBot1, HvNIP2;1 и HvBot2), выявлен и валидирован QTL устойчивости ячменя к ионной токсичности марганца QSur.yf.3, идентифицированы QTLs, гены и маркеры, связанные с низким накоплением в растениях ячменя кадмия. Основное внимание в большинстве исследований уделено скорее поиску и разработке маркеров, сцепленных с ионоустойчивостью, чем их практическому применению в селекции новых линий и сортов. Тем не менее, в селекционных программах уже используются маркеры, связанные с устойчивостью ячменя к высоким концентрациям ионов алюминия и бора. Маркер-вспомогательная селекция (MAS) имеет высокий потенциал, а достижения научного прогресса с течением времени делают ее технологии доступнее, проще и дешевле.

The review presents the perspectives of using DNA-markers in barley breeding for resistance to toxicity of aluminum, boron, manganese and cadmium ions. Currently, there have been identified quite a number of ion-resistance genes and quantitative trait loci (QTLs). Markers 1 kb-insertion and HvMATE-21indel that are linked to the HvAACT1 gene are recognized as standard gene-specific markers of aluminum resistance. Loci QTLs still require validation, but in the future they can serve as a basis for pyramiding several loci of aluminum tolerance in a single genotype. Molecular markers specific to the boron resistance genes of barley (HvBot1, HvNIP2;1 and HvBot2), and the QTL of barley resistance to the manganese toxicity (QSur.yf.3H) have also been developed. QTLs, genes, and markers related to low cadmium accumulation were identified in barley. Most studies focus on finding and developing markers linked to ion resistance rather than on their practical application in plant selection. However, breeding programs have already used markers related to the resistance of barley to high concentrations of aluminium and boron ions. Marker-assisted selection has high potential, and in course of time advances in science make its technologies more accessible, easier, and less expensive.

маркер ассоциированная селекцияячменьабиотический стрессалюминийбормарганецкадмийmarker-assisted selectionbarleyabiotic stressaluminumboronmanganesecadmiumБлагодарности: работа выполнена в рамках Государственного задания ФГБНУ ФАНЦ Северо-Востока (тема № 0528-2019-0008).Acknowledgement: the research was carried out within the state assignment of the Federal Agricultural Research Center of the North-East named N. V. Rudnitsky (theme No. 0528-2019-0008).ReferencesХлесткина Е. К. Молекулярные маркеры в генетических исследованиях и в селекции. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2015;17(4/2):1044-1054. Режим доступа: https://vavilov.elpub.ru/jour/article/view/220#Khlestkina E. K. Molekulyarnye markery v geneticheskikh issledovaniyakh i v selektsii. [Molecular markers in genetic studies and breeding]. Vavilovskiy zhurnal genetiki i selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2015;17(4/2):1044-1054. (In Russ.). URL: https://vavilov.elpub.ru/jour/ article/view/220#Mir R. R., Hiremath P. J., Riera-Lizarazu O., Varshney R. K. Evolving molecular marker technologies in plants: from RFLPs to GBS. Diagnostics in Plant Breeding. Springer, Dordrecht, 2013. pp. 229-247. DOI: https://doi.org/10.1007/978-94-007-5687-8_11Mir R. R., Hiremath P. J., Riera-Lizarazu O., Varshney R. K. Evolving molecular marker technologies in plants: from RFLPs to GBS. Diagnostics in Plant Breeding. Springer, Dordrecht, 2013. pp. 229-247. DOI: https://doi.org/10.1007/978-94-007-5687-8_11Амосова Н. В., Николаева О. Н., Сынзыныс Б. И. Механизмы алюмотолерантности у культурных растений (обзор). Сельскохозяйственная биология. 2007;(1):36-42. Режим доступа: http://agrobiology.ru/articles/1-2007amosova.pdfAmosova N. V., Nikolaeva O. N., Synzynys B. I. Mekhanizmy alyumotolerantnosti u kul'turnykh rasteniy (obzor). [Mechanisms of aluminum tolerance in cultivated plants (review)]. Sel'skokhozyaystvennaya biologiya = Agricultural Biology. 2007;(1):36-42. (In Russ.). URL: http://agrobiology.ru/articles/1-2007amosova.pdfЯковлева О. В. Фитотоксичность ионов алюминия. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2018:179(3):315-331. DOI: https://doi.org/10.30901/2227-8834-2018-3-315-331Yakovleva O. V. Fitotoksichnost' ionov alyuminiya. [Phytotoxicity of aluminum ions]. Trudy po prikladnoy botanike, genetike i selektsii = Proceedings on Applied Botany, Genetics and Breeding. 2018:179(3):315-331. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.30901/2227-8834-2018-3-315-331Карманенко Н. М. Сортовая реакция зерновых культур на низкие температуры, условия закисления и ионы алюминия. Сельскохозяйственная биология. 2014;(5):66-77. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/sortovaya-reaktsiya-zernovyh-kultur-na-nizkie-temperatury-usloviya-zakisleniya-i-iony-alyuminiyaKarmanenko N. M. Sortovaya reaktsiya zernovykh kul'tur na nizkie temperatury, usloviya zakisleniya i iony alyuminiya. [Response to low temperature, soil acidification and aluminium in the varieties of cereal crops]. Sel'skokhozyaystven-naya biologiya = Agricultural Biology. 2014;(5):66-77. (In Russ.). URL: https://cyberleninka.ru/article/n/sortovaya-reaktsiya-zernovyh-kultur-na-nizkie-temperatury-usloviya-zakisleniya-i-iony-alyuminiyaАзаренко Ю. А., Гаврильченко О. Л. Влияние высоких концентраций бора и легкорастворимых солей на поступление микроэлемента в растения и их продуктивность. Омский научный вестник. 2003;(3 (24)):176-179. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/vliyanie-vysokih-kontsentratsiy-bora-i-legkorastvorimyh-soley-na-postuplenie-mikroelementa-v-rasteniya-i-ih-produktivnostAzarenko Yu. A., Gavril'chenko O. L. Vliyanie vysokikh kontsentratsiy bora i legkorastvorimykh soley na postuplenie mikroelementa v rasteniya i ikh produktivnost'. [Effect of high concentration of boron and readily soluble salts to translocation of microelement to plants and their productivity]. Omskiy nauchnyy vestnik. 2003;(3 (24)):176-179. (In Russ.). URL: https://cyberleninka.ru/article/n/vliyanie-vysokih-kontsentratsiy-bora-i-legkorastvorimyh-soley-na-postuplenie-mikroelementa-v-rasteniya-i-ih-produktivnostПобилат А. Е., Волошин Е. И. Марганец в почвах и растениях южной части Средней Сибири. Микроэлементы в медицине. 2017;18(2):43-47. Режим доступа: http://journal.microele-ments.ru/trace_elements_in_ medicine/2017_2/43_18(2)_2017.pdfPobilat A. E., Voloshin E. I. Marganets v pochvakh i rasteniyakh yuzhnoy chasti Sredney Sibiri. [Manganese in soils and plants of the southern part of Central Siberia]. Mikroelementy v meditsine = Trace Elements in Medicine (Moscow). 2017;18(2):43-47. (In Russ.). URL: http://journal.microelements.ru/trace_elements_in_ medicine/2017_2/43_18(2)_2017.pdfЧерных Н. А., Челтыгмашева И. С., Баева Ю. И. Загрязнение почв тяжелыми металлами и качество растениеводческой продукции. Вестник Российского университета дружбы народов. Серия: Экология и безопасность жизнедеятельности. 2003;(9):179-187. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=9912206Chernykh N. A., Cheltygmasheva I. S., Baeva Yu. I. Zagryaznenie pochv tyazhelymi metallami i kachestvo rastenievodcheskoy produktsii. [Soil pollution and quality of plant production]. Vestnik Rossiyskogo universiteta druzhby narodov. Seriya: Ekologiya i bezopasnost' zhiznedeyatel'nosti = RUDN Journal of Ecology and Life Safety. 2003(9):179-187. (In Russ.). URL: https://elibrary.ru/item.asp?id=9912206.Титов А. Ф., Казнина Н. М., Шалыго Н. В., Радюк М. С., Будакова Е. А., Лайдинен Г. Ф., Таланова В. В., Таланов А. В., Венжик Ю. В., Батова Ю. В. Устойчивость растений семейства POACEAE к кадмию. Фундаментальные и прикладные проблемы ботаники в начале XXI века: мат-лы Всеросс. конф. (22–27 сентября 2008 г.). Т. 6. Ч. 6. Петрозаводск: Карельский НЦ РАН, 2008. С. 129-131. Режим доступа: http:// www.krc.karelia.ru/doc_download.php?id=1602&table_name=section&table_ident=579Titov A. F., Kaznina N. M., Shalygo N. V., Radyuk M. S., Budakova E. A., Laydinen G. F., Talanova V. V., Talanov A. V., Venzhik Yu. V., Batova Yu. V. Ustoychivost' rasteniy semeystva POACEAE k kadmiyu. [Cadmiumtolerance of POACEAE plants]. Fundamental'nye i prikladnye problemy botaniki v nachale XXI veka: mat-ly Vseross. konf. (22–27 sentyabrya 2008 g.). [Fundamental and applied problems of botany at the beginning of the XXI century: Proceedings of All-Russian Conference. (September 22-27, 2008)]. Vol. 6. Part 6. Petrozavodsk: Karel'skiy NTs RAN, 2008. pp. 129-131.Казнина Н. М., Титов А. Ф., Лайдинен Г. Ф., Батова Ю. В. Влияние кадмия на некоторые физиологические показатели растений ячменя в зависимости от их возраста. Труды Карельского научного центра Российской академии наук. 2010;(2):27-31. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/vliyanie-kadmiyana-nekotorye-fiziologicheskie-pokazateli-rasteniy-yachmenya-v-zavisimosti-ot-ih-vozrastaKaznina N. M., Titov A. F., Laydinen G. F., Batova Yu. V. Vliyanie kadmiya na nekotorye fiziologicheskie pokazateli rasteniy yachmenya v zavisimosti ot ikh vozrasta. [Cadmium effect on some physiological parameters of barley plants depending on their age]. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra Rossiyskoy akademii nauk = Transactions of the Karelian research centre of the Russian academy of sciences. 2010;(2):27-31. (In Russ.). URL: https://cyberleninka.ru/article/n/vliyanie-kadmiya-na-nekotorye-fiziologicheskie-pokazateli-rasteniy-yachmenyav- zavisimosti-ot-ih-vozrastaКазнина Н. М., Титов А. Ф., Лайдинен Г. Ф., Батова Ю. В. Влияние кадмия на водный обмен растений ячменя. Труды Карельского научного центра Российской академии наук. 2011;(3):57-61. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/vliyanie-kadmiya-na-vodnyy-obmen-rasteniy-yachmenyaKaznina N. M., Titov A. F., Laydinen G. F., Batova Yu. V. Vliyanie kadmiya na vodnyy obmen rasteniy yachmenya. [Effect of cadmium on water exchange in barley plants]. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra Rossiyskoy akademii nauk = Transactions of the Karelian research centre of the Russian academy of sciences. 2011;(3):57-61. (In Russ.). URL: https://cyberleninka.ru/article/n/vliyanie-kadmiya-na-vodnyy-obmen-rasteniyyachmenyaMinella E., Sorrells M. E. Aluminum tolerance in barley: genetic relationships among genotypes of diverse origin. Crop Science. 1992;32(3):593-598. DOI: https://doi.org/10.2135/cropsci1992.0011183X003200030005xMinella E., Sorrells M. E. Aluminum tolerance in barley: genetic relationships among genotypes of diverse origin. Crop Science. 1992;32(3):593-598. DOI: https://doi.org/10.2135/cropsci1992.0011183X003200030005xMinella E., Sorrells M. E. Inheritance and chromosome location of Alp, a gene controlling aluminum tolerance in ‘Dayton’barley. Plant Breeding. 1997;116(5):465-469. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1439-0523.1997.tb01032Minella E., Sorrells M. E. Inheritance and chromosome location of Alp, a gene controlling aluminum tolerance in ‘Dayton’barley. Plant Breeding. 1997;116(5):465-469. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1439-0523.1997.tb01032Tang Y., Sorrels M. E., Kochian L. V., Garvin D. F. Identification of RFLP markers linked to the barley aluminum tolerance gene Alp. Crop Science. 2000;40(3):778-782. URL: https://dl.sciencesocieties.org/publications/cs/abstracts/40/3/778Tang Y., Sorrels M. E., Kochian L. V., Garvin D. F. Identification of RFLP markers linked to the barley aluminum tolerance gene Alp. Crop Science. 2000;40(3):778-782. URL: https://dl.sciencesocieties.org/publications/cs/abstracts/40/3/778Raman H., Moroni J. S., Sato K., Read B., Scott B. Identification of AFLP and microsatellite markers linked with an aluminium tolerance gene in barley (Hordeum vulgare L.). Theoretical and Applied Genetics. 2002;105(2-3)458-464. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-002-0934-0Raman H., Moroni J. S., Sato K., Read B., Scott B. Identification of AFLP and microsatellite markers linked with an aluminium tolerance gene in barley (Hordeum vulgare L.). Theoretical and Applied Genetics. 2002;105(2-3)458-464. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-002-0934-0Raman H., Karakousis A., Moroni J. S., Raman R., Read B. J., Garvin D. F., Kochian L. V., Sorrells M. E. Development and allele diversity of microsatellite markers linked to the aluminium tolerance gene Alp in barley. Australian Journal of Agricultural Research. 2003;54(12):1315-1321. DOI: https://doi.org/ 10.1071/AR02226Raman H., Karakousis A., Moroni J. S., Raman R., Read B. J., Garvin D. F., Kochian L. V., Sorrells M. E. Development and allele diversity of microsatellite markers linked to the aluminium tolerance gene Alp in barley. Australian Journal of Agricultural Research. 2003;54(12):1315-1321. DOI: https://doi.org/ 10.1071/AR02226Reid D. A. Genetic control of reaction to aluminum in winter barley. Int Barley Genet Symp Proc. 1971. pp. 409-413.Reid D. A. Genetic control of reaction to aluminum in winter barley. Int Barley Genet Symp Proc. 1971. pp. 409-413.Raman H., Moroni J. S., Raman R., Karakousis A., Read B., Sato K., Scott B. J. A genomic region associated with aluminium tolerance in barley. Proceedings of the 10th Australian Barley Technical Symposium. 2001. URL: http://www.regional.org.au/au/abts/2001/t3/raman.htmRaman H., Moroni J. S., Raman R., Karakousis A., Read B., Sato K., Scott B. J. A genomic region associated with aluminium tolerance in barley. Proceedings of the 10th Australian Barley Technical Symposium. 2001. URL: http://www.regional.org.au/au/abts/2001/t3/raman.htmFurukawa J., Yamaji N., Wang H., Mitani N., Murata Y., Sato K., Katsuhara M., Takeda K., Ma J. F. An aluminum-activated citrate transporter in barley. Plant and Cell Physiology. 2007;48(8):1081-1091. DOI: https://doi.org/10.1093/pcp/pcm091Furukawa J., Yamaji N., Wang H., Mitani N., Murata Y., Sato K., Katsuhara M., Takeda K., Ma J. F. An aluminum-activated citrate transporter in barley. Plant and Cell Physiology. 2007;48(8):1081-1091. DOI: https://doi.org/10.1093/pcp/pcm091Wang J., Raman H., Zhou M., Ryan P. R., Delhaize E., Hebb D. M., Coombes N., Mendham N. High-resolution mapping of the Alp locus and identification of a candidate gene HvMATE controlling aluminium tolerance in barley (Hordeum vulgare L.). Theoretical and Applied Genetics. 2007;115(2):265 -276. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-007-0562-9Wang J., Raman H., Zhou M., Ryan P. R., Delhaize E., Hebb D. M., Coombes N., Mendham N. High-resolution mapping of the Alp locus and identification of a candidate gene HvMATE controlling aluminium tolerance in barley (Hordeum vulgare L.). Theoretical and Applied Genetics. 2007;115(2):265 -276. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-007-0562-9Navakode S., Weidner A., Varshney R. K., Lohwasser U., Scholz U., Roder M. S., Borner A. A genetic analysis of aluminium tolerance in cereals. Agriculturae Conspectus Scientificus. 2010;75(4):191-196. URL: https://hrcak.srce.hr/file/98749Navakode S., Weidner A., Varshney R. K., Lohwasser U., Scholz U., Roder M. S., Borner A. A genetic analysis of aluminium tolerance in cereals. Agriculturae Conspectus Scientificus. 2010;75(4):191-196. URL: https://hrcak.srce.hr/file/98749Navakode S., Weidner A., Varshney R. K., Lohwasser U., Scholz U., Borner A. A QTL analysis of aluminium tolerance in barley, using gene-based markers. Cereal Research Communications. 2009;37(4):531-540. DOI: https://doi.org/10.1556/CRC.37.2009.4.6Navakode S., Weidner A., Varshney R. K., Lohwasser U., Scholz U., Borner A. A QTL analysis of aluminium tolerance in barley, using gene-based markers. Cereal Research Communications. 2009;37(4):531-540. DOI: https://doi.org/10.1556/CRC.37.2009.4.6Cai S., Wu D., Jabeen Z., Huang Y., Huang Y., Zhang G. Genome-wide association analysis of aluminum tolerance in cultivated and Tibetan wild barley. PLoS One. 2013;8(7): e69776. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0069776Cai S., Wu D., Jabeen Z., Huang Y., Huang Y., Zhang G. Genome-wide association analysis of aluminum tolerance in cultivated and Tibetan wild barley. PLoS One. 2013;8(7): e69776. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0069776Zhou G., Broughton S., Zhang X.-Q., Ma Y., Zhou M., Li C. Genome-wide association mapping of acid soil resistance in barley (Hordeum vulgare L.). Frontiers in plant science. 2016;7:406. DOI: https://doi.org/10.3389/ fpls.2016.00406Zhou G., Broughton S., Zhang X.-Q., Ma Y., Zhou M., Li C. Genome-wide association mapping of acid soil resistance in barley (Hordeum vulgare L.). Frontiers in plant science. 2016;7:406. DOI: https://doi.org/10.3389/ fpls.2016.00406Soto-Cerda B. J., Penaloza E. H., Montenegro A. B., Rypayan A. R., Gallardo M. H., Salvo-Garrido H. An efficient marker-assisted backcrossing strategy for enhancing barley (Hordeum vulgare L.) production under acidity and aluminium toxicity. Molecular breeding. 2013;31(4):855-866. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-013-9839-7Soto-Cerda B. J., Penaloza E. H., Montenegro A. B., Rypayan A. R., Gallardo M. H., Salvo-Garrido H. An efficient marker-assisted backcrossing strategy for enhancing barley (Hordeum vulgare L.) production under acidity and aluminium toxicity. Molecular breeding. 2013;31(4):855-866. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-013-9839-7Ma J. F., Nagao S., Sato K., Ito H., Furukawa J., Takeda K. Molecular mapping of a gene responsible for Al-activated secretion of citrate in barley. Journal of Experimental Botany. 2004;55(401):1335-1341. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/erh152Ma J. F., Nagao S., Sato K., Ito H., Furukawa J., Takeda K. Molecular mapping of a gene responsible for Al-activated secretion of citrate in barley. Journal of Experimental Botany. 2004;55(401):1335-1341. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/erh152Fujii M., Yokosho K., Yamaji N., Saisho D., Yamane N., Takahashi H., Sato K., Nakazono M., Ma J. F. Acquisition of aluminium tolerance by modification of a single gene in barley. Nature Communications. 2012;3:713. DOI: https://doi.org/10.1038/ncomms1726Fujii M., Yokosho K., Yamaji N., Saisho D., Yamane N., Takahashi H., Sato K., Nakazono M., Ma J. F. Acquisition of aluminium tolerance by modification of a single gene in barley. Nature Communications. 2012;3:713. DOI: https://doi.org/10.1038/ncomms1726Bian M., Waters I., Broughton S., Zhang X.-Q., Zhou M., Lance R., Sun D., Li C. Development of genespecific markers for acid soil/aluminium tolerance in barley (Hordeum vulgare L.). Molecular breeding. 2013;32(1):155-164. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-013-9859-3Bian M., Waters I., Broughton S., Zhang X.-Q., Zhou M., Lance R., Sun D., Li C. Development of genespecific markers for acid soil/aluminium tolerance in barley (Hordeum vulgare L.). Molecular breeding. 2013;32(1):155-164. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-013-9859-3Ma Y., Li C., Ryan P. R., Shabala S., You J., Liu J., Liu C., Zhou M. A new allele for aluminium tolerance gene in barley (Hordeum vulgare L.). BMC genomics. 2016;17(1);186. DOI: https://doi.org/10.1186/s12864-016- 2551-3Ma Y., Li C., Ryan P. R., Shabala S., You J., Liu J., Liu C., Zhou M. A new allele for aluminium tolerance gene in barley (Hordeum vulgare L.). BMC genomics. 2016;17(1);186. DOI: https://doi.org/10.1186/s12864-016- 2551-3Ferreira J. R., Faria B. F., Junior M. C., Delatorre C. A., Minella E., Pereira J. F. Is a non-synonymous SNP in the HvAACT1 coding region associated with acidic soil tolerance in barley? Genetics and molecular biology. 2017;40(2):480-490. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1678-4685-gmb-2016-0225Ferreira J. R., Faria B. F., Junior M. C., Delatorre C. A., Minella E., Pereira J. F. Is a non-synonymous SNP in the HvAACT1 coding region associated with acidic soil tolerance in barley? Genetics and molecular biology. 2017;40(2):480-490. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1678-4685-gmb-2016-0225Bian M., Jin X., Broughton S., Zhang X.-Q., Zhou G., Zhou M., Zhang G., Sun D., Li C. A new allele of acid soil tolerance gene from a malting barley variety. BMC genetics. 2015;16(1):92-102. DOI: https://doi.org /10.1186/s12863-015-0254-4Bian M., Jin X., Broughton S., Zhang X.-Q., Zhou G., Zhou M., Zhang G., Sun D., Li C. A new allele of acid soil tolerance gene from a malting barley variety. BMC genetics. 2015;16(1):92-102. DOI: https://doi.org /10.1186/s12863-015-0254-4Щенникова И. Н., Лисицын Е. М. Внутривидовая вариабельность генетического контроля алюмоустойчивости ячменя и овса. Структурные и функциональные отклонения от нормального роста и развития растений под воздействием факторов среды: мат-лы Междунар. науч. конф. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2011. С. 287-290. Режим доступа: http://www.krc.karelia.ru/doc_download.php?id= 5198&table_name= publ&table_ident=9714Shchennikova I. N., Lisitsyn E. M. Vnutrividovaya variabel'nost' geneticheskogo kontrolya alyumoustoychivosti yachmenya i ovsa. [Intravarietal variability of genetic control of aluminum resistance in barley and oats]. Strukturnye i funktsional'nye otkloneniya ot normal'nogo rosta i razvitiya rasteniy pod vozdeystviem faktorov sredy: mat-ly Mezhdunar. nauch. konf. [Structural and functional deviations from normal growth and development of plants under the influence of environmental factors: Proceedings of the International scientific Conf.]. Petrozavodsk: Karel'skiy nauchnyy tsentr RAN, 2011. pp. 287-290.Dai H., Cao F., Chen X., Zhang M., Ahmed I. M., Chen Z.-H., Li C., Zhang G., Wu F. Comparative proteomic analysis of aluminum tolerance in Tibetan wild and cultivated barleys. PloS one. 2013;8(5):e63428. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063428Dai H., Cao F., Chen X., Zhang M., Ahmed I. M., Chen Z.-H., Li C., Zhang G., Wu F. Comparative proteomic analysis of aluminum tolerance in Tibetan wild and cultivated barleys. PloS one. 2013;8(5):e63428. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063428Goldberg S. Reactions of boron with soils. Plant and soil. 1997;193(1-2):35-48. DOI: https://doi.org/ 10.1023/A:1004203723343Goldberg S. Reactions of boron with soils. Plant and soil. 1997;193(1-2):35-48. DOI: https://doi.org/ 10.1023/A:1004203723343Yau S. K., Ryan J. Boron toxicity tolerance in crops: a viable alternative to soil amelioration. Crop Science. 2008;48(3):854-865. URL: http://www.plantstress.com/Articles/up_toxicity_files/BoronTox-CropSci08.pdfYau S. K., Ryan J. Boron toxicity tolerance in crops: a viable alternative to soil amelioration. Crop Science. 2008;48(3):854-865. URL: http://www.plantstress.com/Articles/up_toxicity_files/BoronTox-CropSci08.pdfJefferies S. P., Barr A. R., Karakousis A., Kretschmer J. M., Manning S., Chalmers K. J., Nelson J. C., Islam A. K. M. R., Langridge P. Mapping of chromosome regions conferring boron toxicity tolerance in barley (Hordeum vulgare L.). Theoretical and applied Genetics. 1999;98(8):1293-1303. DOI: https://doi.org/10.1007/ s001220051195Jefferies S. P., Barr A. R., Karakousis A., Kretschmer J. M., Manning S., Chalmers K. J., Nelson J. C., Islam A. K. M. R., Langridge P. Mapping of chromosome regions conferring boron toxicity tolerance in barley (Hordeum vulgare L.). Theoretical and applied Genetics. 1999;98(8):1293-1303. DOI: https://doi.org/10.1007/ s001220051195Sutton T., Baumann U., Hayes J., Collins N. C., Shi B.-J., Schnurbusch T., Hay A., Mayo G., Pallotta M., Tester M., Langridge P. Boron-toxicity tolerance in barley arising from efflux transporter amplification. Science. 2007;318(5855):1446-1449. DOI: http://dx.doi.org/10.1126/science.1146853Sutton T., Baumann U., Hayes J., Collins N. C., Shi B.-J., Schnurbusch T., Hay A., Mayo G., Pallotta M., Tester M., Langridge P. Boron-toxicity tolerance in barley arising from efflux transporter amplification. Science. 2007;318(5855):1446-1449. DOI: http://dx.doi.org/10.1126/science.1146853Reid R. Identification of boron transporter genes likely to be responsible for tolerance to boron toxicity in wheat and barley. Plant and cell physiology. 2007;48(12);1673-1678. DOI: https://doi.org/10.1093/pcp/pcm159Reid R. Identification of boron transporter genes likely to be responsible for tolerance to boron toxicity in wheat and barley. Plant and cell physiology. 2007;48(12);1673-1678. DOI: https://doi.org/10.1093/pcp/pcm159Schnurbusch T., Hayes J.,Hrmova M., Baumann U., Ramesh S. A., Tyerman S. D., Langridge P., Sutton T. Boron toxicity tolerance in barley through reduced expression of the multifunctional aquaporin HvNIP2; 1. Plant Physiology. 2010;153(4):1706-1715. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.110.158832Schnurbusch T., Hayes J.,Hrmova M., Baumann U., Ramesh S. A., Tyerman S. D., Langridge P., Sutton T. Boron toxicity tolerance in barley through reduced expression of the multifunctional aquaporin HvNIP2; 1. Plant Physiology. 2010;153(4):1706-1715. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.110.158832Hayes J. E., Pallotta M., Garcia M., Oz M. T., Rongala J., Sutton T. Diversity in boron toxicity tolerance of Australian barley (Hordeum vulgare L.) genotypes. BMC plant biology. 2015;15(1):231. DOI: https://doi.org /10.1186/s12870-015-0607-1Hayes J. E., Pallotta M., Garcia M., Oz M. T., Rongala J., Sutton T. Diversity in boron toxicity tolerance of Australian barley (Hordeum vulgare L.) genotypes. BMC plant biology. 2015;15(1):231. DOI: https://doi.org /10.1186/s12870-015-0607-1Karakousis A., Barr A. R., Chalmers K. J., Ablett G. A., Holton T. A., Henry R. J., Lim P., Langridge P. Potential of SSR markers for plant breeding and variety identification in Australian barley germplasm. Australian journal of agricultural research. 2003;54(12):1197-1210. DOI: https://doi.org/10.1071/AR02178Karakousis A., Barr A. R., Chalmers K. J., Ablett G. A., Holton T. A., Henry R. J., Lim P., Langridge P. Potential of SSR markers for plant breeding and variety identification in Australian barley germplasm. Australian journal of agricultural research. 2003;54(12):1197-1210. DOI: https://doi.org/10.1071/AR02178Karakousis A., Barr A. R., Kretschmer J. M., Manning S., Jefferies S. P., Chalmers K. J., Islam A. K. M., Langridge P. Mapping and QTL analysis of the barley population Clipper× Sahara. Australian Journal of Agricultural Research. 2003;54(12):1137-1140. DOI: https://doi.org/10.1071/AR02180Karakousis A., Barr A. R., Kretschmer J. M., Manning S., Jefferies S. P., Chalmers K. J., Islam A. K. M., Langridge P. Mapping and QTL analysis of the barley population Clipper× Sahara. Australian Journal of Agricultural Research. 2003;54(12):1137-1140. DOI: https://doi.org/10.1071/AR02180Emebiri L. C., Michael P., Moody D. B. Enhanced tolerance to boron toxicity in two-rowed barley by marker-assisted introgression of favourable alleles derived from Sahara 3771. Plant and Soil. 2009;314(1-2):77-85. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-008-9707-0Emebiri L. C., Michael P., Moody D. B. Enhanced tolerance to boron toxicity in two-rowed barley by marker-assisted introgression of favourable alleles derived from Sahara 3771. Plant and Soil. 2009;314(1-2):77-85. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-008-9707-0McDonald G. K., Eglinton J. K., Barr A. R. Assessment of the agronomic value of QTL on chromosomes 2H and 4H linked to tolerance to boron toxicity in barley (Hordeum vulgare L.). Plant and Soil. 2010;326(1-2):275-290. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-009-0006-1McDonald G. K., Eglinton J. K., Barr A. R. Assessment of the agronomic value of QTL on chromosomes 2H and 4H linked to tolerance to boron toxicity in barley (Hordeum vulgare L.). Plant and Soil. 2010;326(1-2):275-290. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-009-0006-1Алексеев Ю. В. Тяжелые металлы в агроландшафте. СПб.: изд-во ПИЯФ РАН, 2008. 216 с.Alekseev Yu. V. Tyazhelye metally v agrolandshafte. [ Heavy metals in agrolandscape]. Saint-Petersburg: izd-vo PIYaF RAN, 2008. 216 p.Huang X., Fan Y., Shabala L., Rengel S., Shabala S., Zhou M. X. A major QTL controlling the tolerance to manganese toxicity in barley (Hordeum vulgare L.). Molecular breeding. 2018;38(2):16. URL: https://link.springer. com/article/10.1007%2Fs11032-017-0767-9Huang X., Fan Y., Shabala L., Rengel S., Shabala S., Zhou M. X. A major QTL controlling the tolerance to manganese toxicity in barley (Hordeum vulgare L.). Molecular breeding. 2018;38(2):16. URL: https://link.springer. com/article/10.1007%2Fs11032-017-0767-9Басов Ю. В., Козявина К. Н. Способы снижения фитотоксичности соединений свинца и кадмия. Образование, наука и производство. 2014;(4(9)):17-20. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/ sposoby-snizheniya-fitotoksichnosti-soedineniy-svintsa-i-kadmiyaBasov Yu. V., Kozyavina K. N. Sposoby snizheniya fitotoksichnosti soedineniy svintsa i kadmiya. [Ways to reduce the phytotoxicity of lead and cadmium compounds]. Obrazovanie, nauka i proizvodstvo = The Education and Science Journal. 2014;(4(9)):17-20. (In Russ.). URL: https://cyberleninka.ru/article/n/sposoby-snizheniyafitotoksichnosti-soedineniy-svintsa-i-kadmiyaШур П. З., Фокин В. А., Новоселов В. Г. К вопросу об оценке допустимого суточного поступления кадмия с продуктами питания. Здоровье населения и среда обитания. 2015;(12 (273)):30-33. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=25005087Shur P. Z., Fokin V. A., Novoselov V. G. K voprosu ob otsenke dopustimogo sutochnogo postupleniya kadmiya s produktami pitaniya. [To the issue of assessing the acceptable daily intake of cadmium with food]. Zdorov'e naseleniya i sreda obitaniya = Public Health and Life Environment. 2015;(12 (273)):30-33. (In Russ.). URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=25005087Verbruggen N, Hermans S, Schat H. Molecular mechanisms of metal hyperaccumulation in plants. New Phytol. 2009;181(4):759–776. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2008.02748.xVerbruggen N, Hermans S, Schat H. Molecular mechanisms of metal hyperaccumulation in plants. New Phytol. 2009;181(4):759–776. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2008.02748.xWu D., Sato K., Ma J. F. Genome-wide association mapping of cadmium accumulation in different organs of barley. New Phytologist. 2015;208(3):817-829. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.13512Wu D., Sato K., Ma J. F. Genome-wide association mapping of cadmium accumulation in different organs of barley. New Phytologist. 2015;208(3):817-829. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.13512Wang X.-K., Gong X., Cao F., Wang Y., Zhang G., Wu F. HvPAA1 Encodes a P-Type ATPase, a Novel Gene for Cadmium Accumulation and Tolerance in Barley (Hordeum vulgare L.). International journal of molecular sciences. 2019;20(7):1732. DOI: https://doi.org/10.3390/ijms20071732Wang X.-K., Gong X., Cao F., Wang Y., Zhang G., Wu F. HvPAA1 Encodes a P-Type ATPase, a Novel Gene for Cadmium Accumulation and Tolerance in Barley (Hordeum vulgare L.). International journal of molecular sciences. 2019;20(7):1732. DOI: https://doi.org/10.3390/ijms20071732Mills R. F., Peaston K. A., Runions J., Williams L. E. HvHMA2, a P1B-ATPase from barley, is highly conserved among cereals and functions in Zn and Cd transport. PLoS One. 2012:7(8):e42640. DOI: https://doi.org/ 10.1371/journal.pone.0042640Mills R. F., Peaston K. A., Runions J., Williams L. E. HvHMA2, a P1B-ATPase from barley, is highly conserved among cereals and functions in Zn and Cd transport. PLoS One. 2012:7(8):e42640. DOI: https://doi.org/ 10.1371/journal.pone.0042640Wu D., Yamaji N., Yamane M., Kashino-Fujii M., Sato K., Ma J. F. The HvNramp5 transporter mediates uptake of cadmium and manganese, but not iron. Plant physiology. 2016;172(3):1899-1910. DOI: https://doi.org/ 10.1104/pp.16.01189Wu D., Yamaji N., Yamane M., Kashino-Fujii M., Sato K., Ma J. F. The HvNramp5 transporter mediates uptake of cadmium and manganese, but not iron. Plant physiology. 2016;172(3):1899-1910. DOI: https://doi.org/ 10.1104/pp.16.01189Леонова И. Н. Молекулярные маркеры: использование в селекции зерновых культур для идентификации, интрогрессии и пирамидирования генов. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2014;17(2):314-325. Режим доступа: https://vavilov.elpub.ru/jour/article/view/153/155Leonova I. N. Molekulyarnye markery: ispol'zovanie v selektsii zernovykh kul'tur dlya identifikatsii, introgressii i piramidirovaniya genov. [Molecular markers: implementation in crop plant breeding for identification, introgression, and gene pyramiding]. Vavilovskiy zhurnal genetiki i selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2014;17(2):314-325. (In Russ.). URL: https://vavilov.elpub.ru/jour/article/view/153/155Сиволап Ю. М. Молекулярные маркеры и селекция. Цитология и генетика. 2013;47(3);71-80. Режим доступа: https://doi.org/10.3103/S0095452713030080Sivolap Yu. M. Molekulyarnye markery i selektsiya. [Molecular markers and plant breeding]. Tsitologiya i genetika = Cytology and Genetics. 2013;47(3);71-80. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.3103/S0095452713030080

The authors declare that there are no conflicts of interest present.