Биологические особенности различных штаммов стрептомицетов как потенциальных агентов биоконтроля фитопатогенов

В статье представлены результаты изучения биологических особенностей (антагонистическая и целлюлазная активность, устойчивость к антибиотикам, продукция индолил-3-уксусной кислоты (ИУК), наличие генов поликетид-синтаз и целлюлаз) 13 бактериальных штаммов рода Streptomyces. В ходе скрининга выявлен штамм Streptomyces sp. 2К10 с высоким уровнем антифунгальной активности в отношении патогена Fusarium рroliferatum, три штамма (RPLN23, 1N8, 3N2) – антагониста возбудителя септориоза пшеницы (Parastagonospora nodorum). В качестве агента биоконтроля фитопатогенов наиболее перспективным среди изученных стрептомицетов является штамм RPLN23, характеризующийся антифунгальной активностью (диаметр зон ингибирования 24–30 мм), наличием генов PKSII (229 п.н.) и способностью синтезировать ИУК. Для биоконтроля бактериальных и грибных патогенов предлагается использовать штамм Streptomyces sp. 3N3. Также в работе выявлены штаммы, способные к эффективной деструкции карбоксиметилцеллюлозы (РПЛN12, 2К9 и 3К9), и штаммы, имеющие в геноме гены, кодирующие целлюлазы семейства GH74 (RSFN5, RPLN12, 3N2). Ряд стрептомицетов (RSFN5, RPLN5), не проявивших антагонизма к исследуемым культурам грибов и бактерий, в то же время интересны наличием генов PKSII и GH74. Большинство исследованных в работе стрептомицетов чувствительны к антибиотикам различных групп: аминогликозидам, тетрациклину, полипептидам, хлорамфениколам, ансамицинам и макролидам, но не β-лактамам. Полученные данные вносят вклад в раскрытие потенциала стрептомицетов для их практического использования.

1. Максимов И. В., Абизгильдина Р. Р., Пусенкова Л. И. Стимулирующие рост растений микроорганизмы как альтернатива химическим средствам защиты от патогенов (обзор). Прикладная биохимия и микробиология. 2011;47(4):373–385. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=16553165 EDN: NYGBHX

2. Rey T., Dumas B. Plenty is no plague: Streptomyces symbiosis with crops. Trends in plant science. 2017;22(1):30–37. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tplants.2016.10.008

3. Vurukonda S. S. K. P., Giovanardi D., Stefani E. Plant growth promoting and biocontrol activity of Streptomycesspp. as endophytes. International Journal of Molecular Sciences. 2018;19(4):952. DOI: https://doi.org/10.3390/ijms19040952

4. Moumbock A. F. А., Gao M., Qaseem A., Li J., Kirchner P. A., Ndingkokhar B., et al. StreptomeDB 3.0: an updated compendium of streptomycetes natural products. Nucleic acids research. 2021;49(D1):D600–D604. DOI: https://doi.org/10.1093/nar/gkaa868

5. Gowdar S. B., Deepa H., Amaresh Y. S. A brief review on biocontrol potential and PGPR traits of Streptomyces sp. for the management of plant diseases. Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry. 2018;7(5):03–07. URL: https://www.phytojournal.com/archives/2018/vol7issue5/PartA/7-3-57-816.pdf

6. Hwang K. S., Kim H. U., Charusanti P., Palsson B. Ø., Lee S. Y. Systems biology and biotechnology of Streptomyces species for the production of secondary metabolites. Biotechnology Advances. 2014;32(2):255–268. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2013.10.008

7. Olanrewaju O. S., Babalola O. O. Streptomyces: implications and interactions in plant growth promotion. Applied Microbiology and Biotechnology. 2019;103(3):1179–1188. DOI: https://doi.org/10.1007/s00253-018-09577-y

8. Sousa J. A. J., Olivares F. L. Plant growth promotion by streptomycetes: ecophysiology, mechanisms and applications. Chemical and Biological Technologies in Agriculture. 2016;3:24. DOI: https://doi.org/10.1186/s40538-016-0073-5

9. Al-Quwaie D. A. The role of Streptomyces species in controlling plant diseases: a comprehensive review. Australasian Plant Pathology. 2024;53(1):1–14. DOI: https://doi.org/10.1007/s13313-023-00959-z

10. Vurukonda S. S. K. P., Giovanardi D., Stefani E. Growth promotion and biocontrol activity of endophytic Streptomyces spp. In: Giampietro L., (ed.) Prime archives in Molecular Sciences, 2nd edition. Hyderabad: Vide Leaf; 2021. 55 р. DOI: https://doi.org/10.37247/PAMOL2ED.2.2021.20

11. Гаузе Г. Ф., Преображенская Т. П., Свешникова М. А., Терехова Л. П., Максимова Т. С. Определитель актиномицетов: Роды Streptomyces, Streptoverticillium, Chainia. М.: Наука, 1983. 248 с.

12. Егоров Н. С. Основы учения об антибиотиках. М.: Высшая школа, 1979. 455 с.

13. Teather R. M., Wood P. J. Use of Сongo red-polysaccharide interaction in erumeration and characterization of cellulolytic bacteria the bovine rumen. Applied and Environmental Microbiology. 1982;43(4):777–780. DOI: https://doi.org/10.1128/aem.43.4.777-780.1982

14. Ariffin H., Abdullah N., Md Shah U. K., Shirai Y., Hassan M. A. Production and characterization of cellulase by Bacillus pumilus EB3. International Journal of Engineering and Technology. 2006;3(1):47–53. URL: https://www.ijet.feiic.org/journals/J-2006-V1005.pdf

15. Meudt W. J., Gaines T. P. Studies on the oxidation of indole-3-acetic acid by peroxidase enzymes. Colorimetric determination of indole-3-acetic acid oxidation products. Plant Physiology. 1967;42(10):1395–1399. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.42.10.1395

16. Sambrook J., Fritch T., Maniatis T. Molecular cloning: a laboratory manual. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1983. 545 p. URL: https://archive.org/details/molecularcloning0000samb/page/n3/mode/2up

17. Petukhov D. V., Tovstik E. V., Bakulina А.V., Sazanova M.L., Burkov A.A. Soil Streptomyces sp. strain 2K1: phylogenetic position, effect on Fusarium proliferatum growth. Teoreticheskaya i prikladnaya ekologiya = Theoretical and Applied Ecology. 2020;(2):111–116. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.25750/1995-4301-2020-2-111-116 EDN: KKGIRG

18. Lorenzi A. S., Bonatelli M. L., Chia M. A., Peressim L., Quecine M. C. Opposite sides of Pantoea agglomerans and its associated commercial outlook. Microorganisms. 2022;10(10):2072. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms10102072

19. D’Costa V. M., King C. E., Kalan L., Morar M., Sung W. W., Schwarz C., et al. Antibiotic resistance is ancient. Nature. 2011;477:457–461. DOI: https://doi.org/10.1038/nature10388

20. Cytryn E. The soil resistome: the anthropogenic, the native, and the unknown. Soil Biology and Biochemistry. 2013;63:18–23. DOI: https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2013.03.017

21. Lee N., Hwang S., Kim J., Cho S., Palsson B., Cho B. K. Mini review: Genome mining approaches for the identification of secondary metabolite biosynthetic gene clusters in Streptomyces. Computational and Structural Biotechnology Journal. 2020;18:1548–1556. DOI: https://doi.org/10.1016/j.csbj.2020.06.024

22. Yuan M., Yu Y., Li H. R., Dong N., Zhang X. H. Phylogenetic diversity and biological activity of Actinobacteria isolated from the Chukchi Shelf marine sediments in the Arctic Ocean. Marine Drugs. 2014;12(3):1281–1297. DOI: https://doi.org/10.3390/md12031281

23. Duffy B., Schouten A., Raaijmakers J. M. Pathogen self-defense: mechanisms to counteract microbial antagonism. Annual Review of Phytopathology. 2003;41:501–538. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.phyto.41.052002.095606

24. Виноградова К. А., Булгакова В. Г., Полин А. Н., Кожевин П. А. Устойчивость микроорганизмов к антибиотикам: резистома, её объём, разнообразие и развитие. Антибиотики и химиотерапия. 2013;58(5-6):38–48. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=22477512 EDN: RARWVF

25. Pacios-Michelena S., Aguilar González C. N., Alvarez-Perez O. B., Rodriguez-Herrera R., Chávez-González M., Arredondo Valdés R., et al. Application of Streptomyces antimicrobial compounds for the control of phytopathogens. Frontiers in Sustainable Food Systems. 2021;5:696518. DOI: https://doi.org/10.3389/fsufs.2021.696518

26. Боков Н. А., Абубакирова Р. И., Широких И. Г. Изучение агрономически ценных синергетических эффектов в бинарных культурах почвенных стрептомицетов. Аграрная наука Евро-Северо-Востока. 2023;24(5):799–809. DOI: https://doi.org/10.30766/2072-9081.2023.24.5.799-809 EDN: UKWTCA

27. Lima L. H. C., De Marco J. L., Felix C. R. Enzimas hidrolíticas envolvidas no controle por micoparasitismo. In: Melo I.S., Azevedo J.L. (eds). Controle biológico. Jaguariúna: EMBRAPA-CNPMA, 1998. pp. 263–304.

28. Sakineh A., Sadeghi A., Safaie N. Biocontrol of cucumber damping-off by Streptomyces strains producing siderophore and cellulase under extreme condition. Journal of Microbial Biology. 2020;9(33):1–13. URL: https://bjm.ui.ac.ir/article_24672.html

29. Nikolaidis M., Hesketh A., Frangou N., Mossialos D., Van de Peer Y., Oliver S. G., Amoutzias G. D. A panoramic view of the genomic landscape of the genus Streptomyces. Microbial Genomics. 2023;9(6):001028. DOI: https://doi.org/10.1099/mgen.0.001028

30. Book A. J., Lewin G. R., McDonald B. R., Takasuka T. E., Wendt-Pienkowski E., Doering D. T., et al. Evolution of high cellulolytic activity in symbiotic Streptomyces through selection of expanded gene content and coordinated gene expression. PLoS Biology. 2016;14(6):e1002475. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1002475

31. Наумов Д. Г. Иерархическая классификация гликозил-гидролаз. Биохимия. 2011;76(6):764–781. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=16381097 EDN: NUMDXX

32. Al-Tammar F. K., Khalifa A. Y. An update about plant growth promoting Streptomyces species. Journal of Applied Biology & Biotechnology. 2023;11(4):1–10. DOI: https://doi.org/10.7324/JABB.2023.130126

33. Широких И. Г., Широких А. А. Антагонизм и резистентность к антибиотикам актиномицетов из почв трех особо охраняемых природных территорий. Почвоведение. 2019;(10):1203–1210. DOI: https://doi.org/10.1134/S0032180X19100137 EDN: IVXWVR

34. Широких И. Г., Бакулина А. В., Назарова Я. И., Широких А. А., Козлова Л. М. Влияние Streptomyces castelarensis A4 на заболеваемость и урожайность зерновых культур полевого севооборота. Микология и фитопатология. 2020;54(1):59–66. DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364820010080 EDN: AYAJVU