Применение ДНК-маркеров в селекции пшеницы на устойчивость к пыльной головне (обзор)

Пшеница (Triticum aestivum L.) является важной и востребованной культурой во всем мире. Значительное снижение ее урожайности обусловлено поражением болезнями, одно из наиболее опасных заболеваний – пыльная головня (Ustilago tritici (Pers.) Rostr.). Самый эффективный, экономически выгодный и экологически оправданный способ борьбы с болезнью – создание устойчивых сортов с применением молекулярно-биологических методов. В работе проанализированы отечественные и зарубежные литературные источники за последние 10 лет. Приведены особенности биологии Ustilago tritici и его взаимодействия с растением-хозяином. Рассмотрены возможности и опыт использования различных ПЦР-маркеров как при диагностике и изучении возбудителя пыльной головни пшеницы, так и в маркер-вспомогательной селекции (MAS-селекции) устойчивых к болезни сортов. Показана значимость ПЦР как одного из наиболее распространенных современных, высокочувствительных, специфичных, быстрых и экономически доступных лабораторных методов детекции возбудителя заболевания, а также изучения его расового состава. Проанализирован перечень известных в настоящее время генов, сортов-доноров и ДНК-маркеров, сцепленных с генами и локусами устойчивости пшеницы к пыльной головне. Приведенные результаты исследований свидетельствуют о наличии достаточно большой базы данных для использования ПЦР-маркеров при создании устойчивых сортов пшеницы.

1. Гончарова Н. З., Терентьев С. Е., Воробьева Е. С. Состояние и развитие российского рынка зерна и муки в условиях международных экономических санкций. Вестник Адыгейского государственного университета. Серия: Экономика. 2022;4(310):55–64. DOI: https://doi.org/10.53598/2410-3683-2022-4-310-55-64 EDN: XMMMCW.

2. Hanson H. Wheat in the third world. New York: Routledge, 2021. pp. 194. DOI: https://doi.org/10.4324/9780429267505

3. Saini D. K., Chahal A., Pal N., Srivastava P., Gupta P. K. Meta-analysis reveals consensus genomic regions associated with multiple disease resistance in wheat (Triticum aestivum L.). Molecular Breeding. 2022;42(3):11. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-022-01282-z

4. Jabran M., Ali M. A., Zahoor A., Muhae-Ud-Din G., Liu T., Chen W., Gao L. Intelligent reprogramming of wheat for enhancement of fungal and nematode disease resistance using advanced molecular techniques. Frontiers in Plant Science. 2023;14:1132699. DOI: https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1132699

5. Yan H., Zhang J., Ma D., Yin J. qPCR and loop mediated isothermal amplification for rapid detection of Ustilago tritici. PeerJ. 2019;(7):e7766. DOI: https://doi.org/10.7717/peerj.7766

6. Репникова Е. Г., Зеленева Ю. В., Судникова В. П. Головневые болезни пшеницы на территории центрально-чернозёмного заповедника, выявление источников и доноров устойчивости. Научные труды Северо-Кавказского федерального научного центра садоводства, виноградарства, виноделия. 2020;29:214–221. DOI: https://doi.org/10.30679/2587-9847-2020-29-214-221 EDN: XNREHN

7. Maulenbay A., Rsaliyev A. Fungal disease tolerance with a focus on wheat: a review. Journal of Fungi. 2024;10(7):482. DOI: https://doi.org/10.3390/jof10070482

8. Орлова Е. А., Бехтольд Н. П. Характеристика генофонда яровой мягкой пшеницы (Triticum aestivum L.) по устойчивости к пыльной головне в условиях лесостепи Западной Сибири. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2019;23(5):551–558. DOI: https://doi.org/10.18699/VJ19.524 EDN: PIVINY.

9. Ганнибал Ф. Б., Гагкаева Т. Ю., Гомжина М. М., Полуэктова Е. В., Гультяева Е. И. Ассоциированные с пшеницей микромицеты и их значимость как возбудителей болезней в России. Вестник защиты растений. 2022;105(4):164–180. DOI: https://doi.org/10.31993/2308-6459-2022-105-4-15508 EDN: KLHPMB

10. Кекало А. Ю., Немченко В. В., Заргарян Н. Ю., Цыпышева М. Ю. Защита зерновых культур от болезней. Куртамыш: Куртамышская типография, 2017. 172 с. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=29053721 EDN: YLUIUB

11. Грязнов А. А. Расоспецифическая устойчивость пшеницы к пыльной головне. АПК России. 2018;25(1):25–30. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=32484898 EDN: YPUHGJ.

12. Abrahim A. Loose smut of wheat (Ustilago tritici) and its managements. Journal of Biology, Agriculture and Healthcare. 2019;9(8):25–33. DOI: https://doi.org/10.7176/JBAH

13. Toth J., Pandurangan S., Burt A., Mitchell Fetch J., Kumar S. Marker-assisted breeding of hexaploid spring wheat in the Canadian prairies. Canadian journal of plant science. 2018;99(2):111–127. DOI: http://doi.org/10.1139/cjps-2018-0183

14. Назаров П. А., Балеев Д. Н., Иванова М. И., Соколова Л. М., Каракозова М. В. Инфекционные болезни растений: этиология, современное состояние, проблемы и перспективы защиты растений. Acta Naturae. 2020;12(3):46–59. DOI: https://doi.org/10.32607/actanaturae.11026 EDN: AKBYXI.

15. Kashyap P. L., Kumar S., Tripathi R., Kumar R. S., Jasrotia P., Singh D. P., Singh G. P. Phylogeography and population structure analysis reveal diversity by gene flow and mutation in Ustilago segetum (Pers.) Roussel tritici causing loose smut of wheat. Frontiers in Microbiology. 2019;10:01072. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.01072

16. Kumar S., Knox R. E., Singh A. K., DePauw R. M., Campbell H. L., Isidro-Sanchez J., et al. High-density genetic mapping of a major QTL for resistance to multiple races of loose smut in a tetraploid wheat cross. PLoS One. 2018;13(2):e0192261. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0192261

17. Афанасенко О. С. Генетическая защита зерновых культур: итоги и перспективы. Защита и карантин растений. 2020;(9):3–7. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=43909497 EDN: TYQUEV.

18. Hasan N., Choudhary S., Naaz N., Sharma N., Laskar R. A. Recent advancements in molecular markerassisted selection and applications in plant breeding programmes. Journal of Genetic Engineering and Biotechnology. 2021;19(1):128. DOI: https://doi.org/10.1186/s43141-021-00231-1

19. Luo K., He D., Guo J., Li G., Li B., Chen X. Molecular advances in breeding for durable resistance against pests and diseases in wheat: Opportunities and challenges. Agronomy. 2023;13(3):628. DOI: https://doi.org/10.3390/agronomy13030628

20. Zuo W., Ökmen B., Depotter J. R. L., Ebert M. K., Redkar A., Villamil J. M., Doehlemann G. Molecular interactions between smut fungi and their host plants. Annual Review of Phytopathology. 2019;57:411–430. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-082718-100139

21. Nagarajan N., Khan M., Djamei A. Manipulation of auxin signaling by smut fungi during plant colonization. Journal of Fungi. 2023;9(12):1184. DOI: https://doi.org/10.3390/jof9121184

22. Дружин А. Е. Влияние изменений климата на структуру популяций патогенов яровой пшеницы в Поволжье. Аграрный вестник Юго-Востока. 2010;(1):31–35. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=26725203 EDN: WMVNGF.

23. Draz I. S., Darwish A. K., Abou-Elsoud M. S., Elassal A. A., Komeil D. A. Molecular discovery of new allele associated with loose smut resistance gene Ut-X in spring wheat. Agronomy Research. 2021;19(1):74–82. DOI: https://doi.org/10.15159/AR.21.055

24. Сюков В. В., Поротькин С. Е. Генетика устойчивости мягкой пшеницы (Triticum aestivum L.) к пыльной головне (Ustilago tritici (Pers.) Jens.) (обзор). Вавиловский журнал генетики и селекции. 2015;18(3):517–522. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=22479659 EDN: SXXZIR.

25. Shafikova T. N., Omelichkina Yu. V. Evolution of views on plant immunity: from Flor’s “gene-for-gene” theory to the “zig-zag model” developed by Jones and Dangl. Izvestiya vuzov. Prikladnaya khimiya i biotekhnologiya = Proceedings of Universities. Applied Chemistry and Biotechnology. 2020;10(3):424–438. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.21285/2227-2925-2020-10-3-424-438

26. Ökmen B., Schwammbach D., Bakkeren G., Neumann U., Doehlemann G. The Ustilago hordei-barley interaction is a versatile system for characterization of fungal effectors. Journal of Fungi. 2021;7(2):86. DOI: https://doi.org/10.3390/jof7020086

27. Wunderle J., Leclerque A., Schaffrath U., Slusarenko A., Koch E. Assessment of the loose smut fungi (Ustilago nuda and U. tritici) in tissues of barley and wheat by fluorescence microscopy and real-time PCR. European journal of plant pathology. 2012;133:865–875. DOI: https://doi.org/10.1007/s10658-012-0010-9

28. Francesconi S. High-throughput and point-of-care detection of wheat fungal diseases: Potentialities of molecular and phenomics techniques toward in-field applicability. Frontiers in Agronomy. 2022;4:980083. DOI: https://doi.org/10.3389/fagro.2022.980083

29. Башкирова И. Г., Каримова Е. В., Смирнова И. П. Исследование праймеров для диагностики фитоплазм из группы Apple proliferation. Фитосанитария. Карантин растений. 2022;(3):26–36. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=51314769 EDN: FZTABW.

30. Камченков А. М., Цветкова Ю. В., Кузнецова А. А., Дудченко И. П., Усманова Г. Р. Оценка применимости классических и молекулярных методов диагностики возбудителя Bipolaris zeicola (Stout) Shoemaker в лабораторных условиях. Фитосанитария. Карантин растений. 2022;(4):33–45. DOI: https://doi.org/10.69536/g6406-7929-8405-a EDN: RHLXLE.

31. Бессолицына Е. А., Тулинов А. Г., Новоселова Н. В., Харина А. В. Разработка ПЦР-тест системы для выявления вируса картофеля Y. Известия Коми научного центра УрО РАН. 2023;7(65):5–11. DOI: https://doi.org/10.19110/1994-5655-2023-7-5-11 EDN: PYTGKE.

32. Willits D. A., Sherwood J. E. Polymerase chain reaction detection of Ustilago hordei in leaves of susceptible and resistant barley varieties. Phytopathology. 1999;89(3):212–217. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO.1999.89.3.212

33. Omara R. I., Sehsah M. D., Shaheen D. M., Saad El-Din H. I., Abdelghany R., Mandour A. M., Shahin A. A. A quick PCR detection of Ustilago tritici for early control of loose smut in wheat using TiO2 and ZnO nanoparticles. Egyptian Journal of Agricultural Research. 2023;101(4):1112–1123. DOI: https://doi.org/10.21608/EJAR.2023.242715.1448

34. Randhawa H. S., Popovic Z., Menzies J., Knox R., Fox S. Genetics and identification of molecular markers linked to resistance to loose smut (Ustilago tritici) race T33 in durum wheat. Euphytica. 2009;169:151–157. DOI https://doi.org/10.1007/s10681-009-9903-x

35. Kassa M. T., Menzies J. G., McCartney C. A. Mapping of a resistance gene to loose smut (Ustilago tritici) from the Canadian wheat breeding line BW278. Molecular Breeding. 2015;35(9):180. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-015-0369-3

36. Mishra K. K., Kant L., Kumari J., Kumar A. Mining of the national gene bank collection identifies resistance sources for loose smut of wheat in Northern Himalayan conditions. Indian Phytopathology. 2022;75(4):1179–1183. DOI: https://doi.org/10.1007/s42360-022-00540-6

37. Дружин А. Е., Крупнов В. А. Пшеница и пыльная головня. Саратов: Саратовский университет, 2008. 164 с. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=19512762 EDN: QKZYIL.

38. Дружин А. Е. Расовая дифференциация Ustilаgо tritiсi (Реrs). Rоstr. в Саратовской области с использованием канадских и советских сортов-дифференциаторов. Аграрный вестник Юго-Востока. 2009;(2):18–22. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=26725161 EDN: WMVMQB.

39. Nielsen J. J., Thomas P. Loose smut. Chapter 4. In: R. D. Wilcoxson and E. E. Saari Bunt and smut diseases of wheat. Loose smut. Concepts and methods of diseases management. Mexico, D.F. CIMMYT, 1996. pp. 33–47. URL: https://www.yumpu.com/en/document/view/11350921/bunt-and-smut-diseases-of-wheat-cimmyt

40. Кривченко В. И., Мягкова Д. В., Щелко Л. Г., Тимошенко З. В. Изучение устойчивости зерновых культур и расового состава возбудителей головневых болезней. Л., 1978. 107 с.

41. Karwasra S. S., Mukherjee A. K., Swain S. C., Mohapatra T., Sharma R. P. Evaluation of RAPD, ISSR and AFLP markers for characterization of the loose smut fungus Ustilago tritici. Journal of Plant Biochemistry and Biotechnology. 2002;11:99–103. URL: https://link.springer.com/article/10.1007/BF03263143

42. Popovic Z., Menzies J. G. Intensive and extensive sampling techniques used to measure genetic diversity of Ustilago tritici, using virulence and DNA polymorphism. Canadian journal of plant pathology. 2006;28(2):197–207. DOI: https://doi.org/10.1080/07060660609507287

43. Randhawa H. S., Matheson F., Menzies J. G., Fox S. L. Molecular and virulence relationships among races of Ustilago tritici collected from durum and bread wheat. Canadian Journal of Plant Pathology. 2009;31(2):220–231. DOI: https://doi.org/10.1080/07060660909507595

44. Sharma P., Shefali Pandey B., Muthusamy S. K., Kumar S., Saharan M. S., Kumar S., et al. Development and validation of microsatellite markers for Karnal bunt (Tilletia indica) and loose smut (Ustilago segetum tritici) of wheat from related fungal species. Journal of Phytopathology. 2018;166(10):729–738. DOI: https://doi.org/10.1111/jph.12756

45. Nielsen J. J. Inheritance of virulence of Ustilago tritici on the differential cultivars Carma, Red Bobs and a derivative of the cross Thatcher x Regent. Canadian journal of botany. 1982;60:1191–1193. DOI: https://doi.org/10.1139/b82-148

46. Thambugala D., Menzies J. G., Knox R. E., Campbell H. L., McCarthney C. A. Genetic analysis of loose smut (Ustilago tritici) resistance in Sonop spring wheat. BMC Plant Biology. 2020;20(1):314. DOI: https://doi.org/10.1186/s12870-020-02525-x

47. Knox R. E., Campbell H. L., Clarke F. R., Menzies J. G., Popovic Z., Procunier J. D., et al. Quantitative trait loci for resistance in wheat (Triticum aestivum) to Ustilago tritici. Canadian Journal of Plant Pathology. 2014;36(2):187–201. DOI: http://dx.doi.org/10.1080/07060661.2014.905497

48. Kassa M. T., Menzies J. G., McCartney C. A. Mapping of the loose smut resistance gene Ut6 in wheat (Triticum aestivum L.). Molecular breeding. 2014;33:569–576. DOI: https://doi.org/10.1007/s11032-013-9973-2

49. Procunier J. D., Gray M. A., Howes N. K., Knox R. E., Bernier A. M. DNA markers linked to a T10 loose smut resistance gene in wheat (Triticum aestivum L.). Genome. 1997;40(2):176–179. DOI: https://doi.org/10.1139/g97-025

50. Colasuonno P., Marcotuli I., Gadaleta A., Soriano M. From genetic maps to QTL cloning: an overview for durum wheat. Plants. 2021;10(2):315. DOI: https://doi.org/10.3390/plants10020315

51. Kaur B., Bhatia D., Mavi G. S. Eighty years of gene-for-gene relationship and its applications in identification and utilization of R genes. Journal of genetics. 2021;100(2):50. DOI: https://doi.org/10.1007/s12041-021-01300-7

52. Hafeez A., Sanu A., Ghosh S., Gilbert D., Bowden R. L., Wulff B. B. N. Creation and judicious application of a wheat resistance gene atlas. Molecular Plant. 2021;4(7):1053–1070. DOI: https://doi.org/10.1016/j.molp.2021.05.014

53. Хлесткина Е. К. Молекулярные методы анализа структурно-функциональной организации генов и геномов высших растений. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2011;15(4):757–768. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=17317750 EDN: OOZBTB.

54. Saini D. K., Srivastava P., Pal N., Gupta P. K. Meta QTLs, ortho-meta-QTLs and candidate genes for grain yield and associated traits in wheat (Triticum aestivum L.). Theoretical and Applied Genetics. 2022;135(3):1049–1081. DOI https://doi.org/10.1007/s00122-021-04018-3

55. Hassan M. I., Mahmoud A. F., Amein K. A. Bulked segregant analysis to identify SSR markers for loose smut resistance in bread wheat. Scientific Journal of Agricultural Sciences. 2021;3(1):119–130. DOI: https://doi.org/10.21608/sjas.2021.62206.1070

56. Garg B., Yashveer S., Taunk J., Singh V., Redhu N. S., Tokas J., et al. Characterization of wheat (Triticum aestivum) genotypes for multiple fungal resistance using functional markers. The Indian Journal of Agricultural Sciences. 2023;93(1):30–35. DOI: https://doi.org/10.56093/ijas.v93i1.129567.