Распространение и генотипическое разнообразие штаммов Listeria monocytogenes, выделенных от людей и жвачных животных с общими клинико-патологическими фенотипами (нейролистериозы и аборты) (обзор)

Listeria (L.) monocytogenes ‒ внутриклеточный пищевой патоген, вызывающий листериоз у млекопитающих в виде спорадических случаев или крупных вспышек с высоким уровнем летальности среди людей и домашних жвачных животных. Определение сиквенстипа (ST) и клонального комплекса (CC) с помощью мультилокусного сиквенстипирования (MLST) и другими методами у штаммов L. monocytogenes из разных источников позволило установить существование штаммов, обладающих органным тропизмом и вызывающих формы листериоза, общие для человека и жвачных животных. Целью обзора явилось обобщение доступных данных о распространении и генотипическом разнообразии штаммов L. monocytogenes, выделенных при нейролистериозе и абортах, их адаптации в окружающей среде для определения возможной связи между листериозом жвачных животных и людей. В целом, анализ дифференциального распределения STs/CCs L. monocytogenes, ассоциированных с человеком и жвачными животными, показал значительное их варьирование, а также преобладание CCs (СС1, СС2, СС4, СС6, СС7, СС8, СС14, СС29, СС37 и др.), общих для исследуемых групп хозяев. Нейролистериозы у человека связаны преимущественно с гипервирулентными CC1, СС6, CC4, СС2, у жвачных ‒ СС1 и СС4, а также СС8-16 и CC412. Определена особенная связь ST1 (СС1) с нейролистериозом человека и крупного рогатого скота, указывающая на повышенный нейротропизм ST1. У овец и коз нейролистериозы связаны с различными STs из филогенетических линий I и II. Большинство штаммов L. monocytogenes, выделенных из клинических изолятов при абортах, принадлежали СС1, СС2, CC4, CC6, СС7, CC14 у человека и СС1, CC6, CC4-217, CC37 у жвачных животных. Выявление у жвачных животных в их естественной среде общих изолятов CC1, CC4-CC217, CC6, СС18, СС37 свидетельствует о том, что окружающая среда является резервуаром для L. monocytogenes. В Российской Федерации отмечено превалирование изолятов СС7 среди всех видов источников, полученных на территории страны. Будущие исследования должны быть направлены на изучение патогенности штаммов L. monocytogenes с повышенной склонностью вызывать заболевания у людей и жвачных животных для лучшего понимания механизмов инфекции и усиления контроля над распространением патогена в различных экологических нишах. 

1. European Food Safety Authority and European Centre for Disease Prevention and Control (EFSA and ECDC). The European Union One Health 2018. Zoonoses Report. EFSA J. 2019;17(12):e05926. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2019.5926

2. Oevermann A., Zurbriggen A., Vandevelde M. Rhombencephalitis Caused by Listeria monocytogenes in Humans and Ruminants: A Zoonosis on the Rise? Interdiscip. Perspect. Infect. Dis. 2010;632513. DOI: https://doi.org/10.1155/2010/632513

3. Goulet V., Hedberg C., Le Monnier A., de Valk H. Increasing incidence of listeriosis in France and other European countries. Emerging Infectious Diseases. 2008;14(5):734-740. DOI: https://doi.org/10.3201/eid1405.071395

4. Adgamov R., Zaytseva E., Thiberge J. M., Brisse B., Ermolaeva S. Genetically related Listeria monocytogenes strains isolated from lethal human cases and wild animals. In: Genetic Diversity in Microorganisms. Rijeka, Croatia: InTech, 2012. pp. 235-250. DOI: https://doi.org/10.5772/32913

5. Walland J., Lauper J., Frey J., Imhof R., Stephan R., Seuberlich T., Oevermann A. Listeria monocytogenes infection in ruminants: Is there a link to the environment, food and human health? A review. Schweiz. Arch. Tierheilkd. 2015;157(6):319-328. DOI: https://doi.org/10.17236/sat00022

6. Dreyer M., Aguilar-Bultet L., Rupp S., Guldimann C., Stephan R., Schock A., Otter A., Schupbach G., Brisse S., Lecuit M., Frey J., Oevermann A. Listeria monocytogenes sequence type 1 is predominant in ruminant rhombencephalitis. Sci. Rep. 2016;6:36419. DOI: https://doi.org/10.1038/srep36419

7. Papić B., Pate M., Félix B., Kušar D. Genetic diversity of Listeria monocytogenes strains in ruminant abortion and rhomenchephalitis cases in comparison with the natural environment. BMC Microbiol. 2019;19:299. DOI: https://doi.org/10.1186/s12866-019-1676-3

8. Vazquez-Boland J. A., Kuhn M., Berche P., Chakraborty T., Domínguez-Bernal G., Goebel W., GonzálezZorn B., Wehland J., Kreft J. Listeria pathogenesis and molecular virulence determinants. Clin. Microbiol. Rev. 2001;14(3):584-640. DOI: https://doi.org/10.1128/CMR.14.3.584-640.2001

9. Precht C., Vermathen P., Henke D., Staudacher A., Lauper J., Seuberlich T., Oevermann A., SchweizerGorgas D. Correlative Magnetic Resonance Imaging and Histopathology in Small Ruminant Listeria Rhombencephalitis. Front Neurol. 2020;11:518697. DOI: https://doi.org/10.3389/fneur.2020.518697

10. Oevermann A., Botteron C., Seuberlich T., Nicolier A., Friess M., Doherr M. G., Heim D., Hilbe M., Zimmer K., Zurbriggen A., Vandevelde M. Neuropathological survey of fallen stock: Active surveillance reveals high prevalence of encephalitic listeriosis in small ruminants. Vet. Microbiol. 2008;130(3-4):320-329. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2008.01.015

11. Bartt R. Listeria and atypical presentations of Listeria in the central nervous system. Semin. Neurol. 2000;20(3):361-374. DOI: https://doi.org/10.1055/s-2000-9398

12. Swaminathan B., Gerner-Smidt P. The epidemiology of human listeriosis. Microbes. Infect. 2007;9(10):1236-1243. DOI: https://doi.org/10.1016/j.micinf.2007.05.011

13. Dell’Armelina Rocha P. R., Lomonaco S., Bottero M. T., Dalmasso A., Dondo A., Grattarola C., Zuccon F., Iulini B., Knabel S. J., Capucchio M. T., Casalone C. Ruminant rhombencephalitis-associated Listeria monocytogenes strains constitute a genetically homogeneous group related to human outbreak strains. Appl. Environ. Microbiol. 2013;79(9):3059-3066. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.00219-13

14. EFSA, ECDC. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2010. EFSA J. 2012;10(3):2597. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2012.2597

15. Jensen A. K., Björkman J. T., Ethelberg S., Kiil K., Kemp M., Nielsen E. M. Molecular typing and epidemiology of human listeriosis cases, Denmark, 2002-2012. Emerg Infect Dis. 2016;22(4):625-633. DOI: https://doi.org/10.3201/eid2204.150998

16. Kuch A., Goc A., Belkiewicz K., Filipello V., Ronkiewicz P., Gołębiewska A., Wróbel I., Kiedrowska M., Waśko I., Hryniewicz W., Lomonaco S., Skoczyńska A. Molecular diversity and antimicrobial susceptibility of Listeria monocytogenes isolates from invasive infections in Poland (1997-2013). Sci Rep. 2018;8(1):14562. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-018-32574-0

17. EFSA, ECDC. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2016. EFSA J. 2017;15(12):e05077. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2017.5077

18. Painset A., Björkman J. T., Kiil K., Guillier L., Mariet J. F., Félix B., Amar C., Rotariu O., Roussel S., Perez-Reche F., Brisse S., Moura A., Lecuit M., Forbes K., Strachan N., Grant K., Møller-Nielsen E., Dallman T. J. LiSEQ − whole-genome sequencing of a cross-sectional survey of Listeria monocytogenes in ready-to-eat foods and human clinical cases in Europe. Microb. Genom. 2019;5(2):е000257. DOI: https://doi.org/10.1099/mgen.0.000257

19. Petrovic V., Petrovic M., Dragovac G., Ristic M., Medic S., Ilic S., Rachevic S., Shtrbac M. Infectious Diseases in Vojvodina in 2018. Institute of Public Health of Vojvod: Novi Sad, Serbia. 2019. pp. 97-98.

20. Lüth S., Halbedel S., Rosner B., Wilking H., Holzer A., Roedel A., Dieckmann R., Vincze S., Prager R., Flieger A., Al Dahouk S., Kleta S. Backtracking and forward checking of human listeriosis clusters identified a multiclonal outbreak linked to Listeria monocytogenes in meat products of a single producer. Emerg. Microbes Infect. 2020;9(1):1600-1608. DOI: https://doi.org/10.1080/22221751.2020.1784044

21. Goulet V., King L. A., Vaillant V., de Valk H. What is the incubation period for listeriosis? BMC Infect Dis. 2013;10:11. DOI: https://doi.org/10.1186/1471-2334-13-11

22. Félix B., Feurer C., Maillet A., Guillier L., Boscher E., Kerouanton A., Denis M., Roussel S. Population Genetic Structure of Listeria monocytogenes Strains Isolated From the Pig and Pork Production Chain in France. Front. Microbiol. 2018;9:684. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00684

23. Ковалев В. А., Филатов Н. Н., Алешина Е. Н., Симонова Е. Г. Заболеваемость листериозом в Российской Федерации. Наука молодых (Eruditio Juvenium). 2019;7(4):509-517. DOI: https://doi.org/10.23888/HMJ201974509-517 DOI: https://doi.org/10.23888/HMJ201974509-517

24. Smith A. M., Tau N. P., Smouse S. L., Allam M., Ismail A., Ramalwa N. R., Disenyeng, B., Ngomane M., Thomas J. Outbreak of Listeria monocytogenes in South Africa, 2017–2018: Laboratory Activities and Experiences Associated with Whole-Genome Sequencing Analysis of Isolates. Foodborne Pathog. Dis. 2019;16(7):524-530. DOI: https://doi.org/10.1089/fpd.2018.2586

25. Outbreak investigation of Listeria monocytogenes: enoki mushrooms (March 2020). URL: https://www.fda.gov/food/outbreaks-foodborne-illness/outbreak-investigation-listeria-monocytogenes-enokimushrooms-march-2020

26. Whitworth J. Officials Report More Patients in Listeria Outbreak Linked to Cheese. URL: https://www.foodsafetynews.com/2020/05/more-patients-reported-in-listeria-outbreak-linked-to-cheese

27. Orsi R. H., den Bakker H. C., Wiedmann M. Listeria monocytogenes lineages: Genomics, evolution, ecology, and phenotypic characteristics. Int. J. Med. Microbiol. 2011;301(2):79-96. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijmm.2010.05.002

28. Truchet L., Walland J., Wüthrich D., Boujon C. L., Posthaus H. Neuropathological survey reveals underestimation of the prevalence of neuroinfectious diseases in cattle in Switzerland. Vet Microbiol. 2017;208:137-145. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2017.07.027

29. Kotzamanidis C., Papadopoulos T., Vafeas G., Tsakos P., Giantzi V., Zdragas A. Characterization of Listeria monocytogenes from encephalitis cases of small ruminants from different geographical regions, in Greece. Journal of Applied Microbiology. 2019;126(5):1373-1382. DOI: https://doi.org/10.1111/jam.14244

30. Papić B., Kušar D., Zdovc I., Golob M., Pate M. Retrospective investigation of listeriosis outbreaks in small ruminants using different analytical approaches for whole genome sequencing-based typing of Listeria monocytogenes. Infection, Genetics and Evolution. 2020;77:104047. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2019.104047

31. Караулов А.К., Варкентин А.В., Петрова О.Н., Семенова Н.А., Баташова Д.С., Коренной Ф.И. Эпизоотическая ситуация в Российской Федерации 2020 год. Информационно-аналитический центр Россельхознадзора. Режим доступа: https://fsvps.gov.ru/fsvps-docs/ru/iac/rf/2020/iac2020_all.pdf

32. BIGSdb-Pasteur MLST database. URL: https://bigsdb.web.pasteur.fr/listeria/listeria.html (accessed on 16.12.2021).

33. Stessl B., Wagner M., Ruppitsch W. Multilocus Sequence Typing (MLST) and Whole Genome Sequencing (WGS) of Listeria monocytogenes and Listeria innocua. Methods Mol. Biol. 2021;2220:89-103. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-0716-0982-8_7

34. Camargo A. C., Woodward J. J., Nero L. A. The Continuous Challenge of Characterizing the Food-borne Pathogen Listeria monocytogenes. Foodborne Pathog. Dis. 2016;13(8): 405-416. DOI: https://doi.org/10.1089/fpd.2015.2115

35. Bakker den H. C., Fortes E. D., Wiedmann M. Multilocus sequence typing of out-break-associated Listeria monocytogenes isolates to identify epidemic clones. Foodborne pathogens and disease. 2010;7(3):257-265. DOI: https://doi.org/10.1089/fpd.2009.0342

36. Jeffers G. T., Bruce J. L., McDonough P. L., Scarlett J., Boor K. J., Wiedmann M. Comparative genetic characterization of Listeria monocytogenes isolates from human and animal listeriosis cases. Microbiology. 2001;147(5):1095-1104. DOI: https://doi.org/10.1099/00221287-147-5-1095

37. Ho A. J., Ivanek R., Grohn Y. T., Nightingale K. K., Wiedmann M. Listeria monocytogenes fecal shedding in dairy cattle shows high levels of day-to-day variation and includes outbreaks and sporadic cases of shedding of specific L. monocytogenes subtypes. Prev. Vet. Med. 2007;80(4):287-305. DOI: https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2007.03.005

38. Dreyer M., Thomann A., Böttcher S., Frey J., Oevermann A. Outbreak investigation identifies a single Listeria monocytogenes strain in sheep with different clinical manifestations, soil and water. Vet. Microbiol. 2015;179(1-2):69-75. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2015.01.025

39. Maury M. M., Bracq-Dieye H., Huang L., Vales G., Lavina M., Thouvenot P., Disson O., Leclercq A., Brisse S., Lecuit M. Hypervirulent Listeria monocytogenes clones’ adaption to mammalian gut accounts for their association with dairy products. Nat. Commun. 2019;10(1):2488. DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-019-10380-0

40. Esteban J. I., Oporto B., Aduriz G., Juste R. A., Hurtado A. Faecal shedding and strain diversity of Listeria monocytogenes in healthy ruminants and swine in Northern Spain. BMC Vet. Res. 2009;(5):2. DOI: https://doi.org/10.1186/1746-6148-5-2

41. Terentjeva M., Šteingolde Ž., Meistere I., Elferts D., Avsejenko J., Streikiša M., Gradovska S., Alksne L., Ķibilds J., Bērziņš A. Prevalence, Genetic Diversity and Factors Associated with Distribution of Listeria monocytogenes and Other Listeria spp. in Cattle Farms in Latvia. Pathogens. 2021;10(7):851. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens10070851

42. Castro H., Jaakkonen A., Hakkinen M., Korkeala H., Lindström M. Occurrence, persistence, and contamination routes of Listeria monocytogenes genotypes on three Finnish dairy cattle farms: A Longitudinal study. Appl. Environ. Microbiol. 2018;84(4):е02000-17. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.02000-17

43. Kim S. W., Haendiges J., Keller E. N., Myers R., Kim A., Lombard J. E., Karns J. S., Van Kessel J. A. S., Haley B. J. Genetic diversity and virulence profiles of Listeria monocytogenes recovered from bulk tank milk, milk filters, and milking equipment from dairies in the United States (2002 to 2014). PLoS One. 2018;13(5):e0197053. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0197053

44. Bandelj P., Jamnikar-Ciglenecki U., Ocepek M., Blagus R., Vengust M. Risk factors associated with fecal shedding of Listeria monocytogenes by dairy cows and calves. J. Vet. Intern. Med. 2018;32(5):1773-1779. DOI: https://doi.org/10.1111/jvim.15234

45. Knabel S. J., Reimer A., Verghese B., Lok M., Ziegler J., Farber J., Pagotto F., Graham M., Nadon C. A., Gilmour M. W. Sequence typing confirms that a predominant Listeria monocytogenes clone caused human listeriosis cases and outbreaks in Canada from 1988 to 2010. J. Clin. Microbiol. 2012;50(5):1748-1751. DOI: https://doi.org/10.1128/JCM.06185-11

46. Chen Y., Gonzalez-Escalona N., Hammack T. S., Allard M. W., Strain E. A., Brown E. W. Core genome multilocus sequence typing for identification of globally distributed clonal groups and differentiations of outbreaks of strains of Listeria monocytogenes. Appl. Environ. Microbiol. 2016;82(20):6258-6272. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.01532-16

47. Raschle S., Stephan R., Stevens M. J. A., Cernela N., Zurfluh K., Muchaamba F., Nüesch-Inderbinen M. Environmental dissemination of pathogenic Listeria monocytogenes in flowing surface waters in Switzerland. Sci. Rep. 2021;11:9066. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-021-88514-y

48. Moura A., Criscuolo A., Pouseele H., Maury M. M., Leclercq A., Tarr C., Björkman J. T., Dallman T., Reimer A., Enouf V., Larsonneur E., Carleton H., Bracq-Dieye H., Katz L. S., Jones L., Touchon M., Tourdjman M., Walker M., Stroika S., Cantinelli T., Chenal-Francisque V., Kucerova Z., Rocha E. P., Nadon C., Grant K., Nielsen E. M., Pot B., Gerner-Smidt P., Lecuit M., Brisse S. Whole genome-based population biology and epidemiological surveillance of Listeria monocytogenes. Nat Microbiol. 2016;(2):16185. DOI: https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2016.185

49. Althaus D., Lehner A., Brisse S., Maury M., Tasara T., Stephan R. Characterization of Listeria monocytogenes strains isolated during 2011-2013 from human infections in Switzerland. Foodborne Pathogens and Disease. 2014;11(10):753-758. DOI: https://doi.org/10.1089/fpd.2014.1747

50. Maury M. M., Tsai Y. H., Charlier C., Touchon M., Chenal-Francisque V., Leclercq A., Criscuolo A., Gaultier C., Roussel S., Brisabois A., Disson O., Rocha E. P. C., Brisse S., Lecuit M. Uncovering Listeria monocytogenes hypervirulence by harnessing its biodiversity. Nature genetics. 2016;48:308-313. DOI: https://doi.org/10.1038/ng.3501

51. Bespalova T. Y., Mikhaleva T. V., Meshcheryakova N. Y., Kustikova O. V., Matovic K., Dmitri´c M., Zaitsev S. S., Khizhnyakova M. A., Feodorova V. A. Novel Sequence Types of Listeria monocytogenes of Different Origin Obtained in the Republic of Serbia. Microorganisms. 2021;9(6):1289. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms9061289

52. Aguilar-Bultet L., Nicholson P., Rychener L., Dreyer M., Gözel B., Origgi F. C., Oevermann A., Frey J., Falquet L. Genetic separation of Listeria monocytogenes causing central nervous system infections in animals. Front Cell Infect Microbiol. 2018;8:20. DOI: https://doi.org/10.3389/fcimb.2018.00020

53. Koopmans M. M., Engelen-Lee J., Brouwer M. C., Jaspers V., Man W. K., Vall Seron M., van de Beek D. Characterization of a Listeria monocytogenes meningitis mouse model. J. Neuroinflammation. 2018;15(1):257. DOI: https://doi.org/10.1186/s12974-018-1293-3

54. Воронина О. Л., Кунда М. С., Рыжова Н. Н., Кутузова А. В., Аксенова Е. И., Карпова Т. И., Тартаковский И. С., Ющук Н. Д., Климова Е. А., Кареткина Г. Н., Чемерис О. Ю., Груздева О. А., Мелкумян А. Р., Орлова О. Е., Бурмистрова Е. Н. Листериоз. Генотипирование как ключ к выявлению возможного источника заражения. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2019;21(4):261-273. DOI: https://doi.org/10.36488/cmac.2019.4.261-273

55. Cardenas-Alvarez M.X., Townsend Ramsett M.K., Malekmohammadi S., Bergholz T.M. Evidence of hypervirulence in Listeria monocytogenes clonal complex 14. J Med Microbiol. 2019;68(11):1677-1685. DOI: https://doi.org/10.1099/jmm.0.001076

56. Воронина О. Л., Тартаковский И. С., Ющук Н. Д., Рыжова Н. Н., Аксёнова Е. И., Кунда М. С., Кутузова А. В., Мелкумян А. Р., Карпова Т. И., Груздева О. А., Климова Е. А., Кареткина Г. Н., Чемерис О. Ю., Тарасова Т. А., Дронина Ю. Е., Орлова О. Е., Бурмистрова Е. Н., Цибин А. Н. Анализ спорадических случаев инвазивного листериоза в мегаполисе. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020;97(6):546-555. DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-6-5

57. Psareva E. K., Egorova I. Y., Liskova E. A., Razheva I. V., Gladkova N. A., Sokolova E. V., Potemkin E. E., Zhurilov P. А., Mikhaleva T. V., Blokhin A. А., Chalenko Y. М., Kolbasov D. V., Ermolaeva S. A. Retrospective Study of Listeria monocytogenes isolated in the territory of inner Eurasia from 1947 to 1999. Pathogens. 2019;8(4):184. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens8040184

58. Voronina O. L., Ryzhova N. N., Kunda M. S., Kurnaeva M. A., Semenov A. N., Aksenova E. I., Egorova I. Y., Kolbasov D. V., Ermolaeva S. A., Gintsburg A. L. Diversity and Pathogenic Potential of Listeria monocytogenes Isolated from Environmental Sources in the Russian Federation. IJMER. 2015;5(3):5-15. URL: https://www.researchgate.net/publication/274510695_Diversity_and_Pathogenic_Potential_of_Listeria_monocytogenes_Isolated_from_Environmental_Sources_in_the_Russian_Federation

59. Ragon M., Wirth T., Hollandt F., Lavenir R., Lecuit M., Le Monnier A., Brisse S. A new perspective on listeria monocytogenes evolution. PLoS Pathog. 2008;4(9):e1000146. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000146

60. Steckler A. J., Cardenas-Alvarez M. X., Townsend Ramsett M. K., Dyer N., Bergholz T. M. Genetic characterization of Listeria monocytogenes from ruminant listeriosis from different geographical regions in the U.S. Vet Microbiol. 2018;215:93-97. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2017.12.021