Африканская чума свиней: вирусоносительство и роль выживших диких кабанов в сохранении и распространении инфекции (обзор)

Панзоотия африканской чумы свиней (АЧС) в Европе и Азии, вызванная вирусами I и II генотипов, привела к всестороннему научному изучению особенностей течения данной инфекции. Исследователи отмечали, что определенная доля заболевших животных выживает. Выявление серопозитивных (с антителами) животных в пострадавших от АЧС странах Европы было особенно заметно в популяциях дикого кабана. Давно и противоречиво обсуждается роль серопозитивных животных, переживших АЧС, в сохранении и распространении инфекции в популяции, поскольку потенциально их можно считать вирусоносителями. Цель обзора – обобщение современных научно-экспериментальных результатов по изучению у дикого евразийского кабана хронического течения АЧС, вирусоносительства и распространения инфекции от выживших серопозитивных животных. В Евразии в текущее время у восприимчивых животных отмечают разные формы заболевания АЧС: сверхострую, острую, подострую, реже хроническую и бессимптомную; последние вызваны циркуляцией вирусов АЧС пониженной вирулентности. Различают два типа выживших: 1) животные, у которых развивается персистирующая инфекция с периодической виремией и признаками от подострого до хронического течения; 2) животные, которые полностью выздоравливают и избавляются от инфекции. У выживших отмечена длительная персистенция и полная элиминация вируса: за последние десять лет экспериментально определены сроки выделения вируса в целом от 35 до 99 дней. Выжившие животные первого типа могут играть роль в распространении вируса в связи с периодической виремией. Серопозитивные выжившие животные второго типа в связи с их малым количеством, по мнению исследователей, не играют значительной эпизоотической роли в сохранении вируса АЧС в популяциях диких кабанов. Экспериментальная передача вируса АЧС от выживших кабанов на сегодняшний день изучена ограниченно и подобные исследования должны быть продолжены. Полученные знания в этих областях смогут улучшить понимание текущей ситуации по АЧС в дикой природе.

1. Kosowska A., Barasona J. A., Barroso-Arévalo S., Blondeau Leon L., Cadenas-Fernández E., SánchezVizcaíno J. M. Low transmission risk of African swine fever virus between wild boar infected by an attenuated isolate and susceptible domestic pigs. Frontiers in Veterinary Science. 2023;10:1177246. DOI: https://doi.org/10.3389/fvets.2023.1177246

2. Blome S., Franzke K., Beer M. African swine fever - A review of current knowledge. Virus Research. 2020;287:198099. DOI: https://doi.org/10.1016/j.virusres.2020.198099

3. Ayanwale A., Trapp S., Guabiraba R., Caballero I., Roesch F. New Insights in the Interplay Between African Swine Fever Virus and Innate Immunity and Its Impact on Viral Pathogeniciy. Frontiers in Microbiology. 2022;13:958307. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.958307

4. Penrith M. L., Thomson G. R., Bastos A. D. S., Phiri O. C., Lubisi B. A., Du Plessis E. C., et al. An investigation into natural resistance to African swine fever in domestic pigs from an endemic area in southern Africa. Revue Scientifique et Technique. 2004;23(3):965–977. DOI: https://doi.org/10.20506/rst.23.3.1533

5. Feng W., Zhou L., Zhao P., Du H., Diao C., Zhang Y., et al. Comparative Genomic Analysis of Warthog and Sus Scrofa Identifies Adaptive Genes Associated with African Swine Fever. Biology. 2023;12(7):1001. DOI: https://doi.org/10.3390/biology12071001

6. Danzetta M. L., Marenzoni M. L., Iannetti S., Tizzani P., Calistri P., Feliziani F. African Swine Fever: Lessons to Learn From Past Eradication Experiences. A Systematic Review. Frontiers in Veterinary Science. 2020;7:296. DOI: https://doi.org/10.3389/fvets.2020.00296

7. Ståhl K., Sternberg-Lewerin S., Blome S., Viltrop A., Penrith Mary-L., Chenais E. Lack of evidence for long term carriers of African swine fever virus – a systematic review. Virus Research. 2019;272:197725. DOI: https://doi.org/10.1016/j.virusres.2019.197725

8. Sanchez-Cordon P. J., Nunez A., Neimanis A., Wikstrom-Lassa E., Montoya M., Crooke H., Gavier-Widen D. African Swine Fever: Disease Dynamics in Wild Boar Experimentally Infected with ASFV Isolates Belonging to Genotype I and II. Viruses. 2019;11(9):852. DOI: https://doi.org/10.3390/v11090852

9. Schulz K., Conraths F. J., Blome S., Staubach C., Sauter-Louis C. African Swine Fever: Fast and Furious or Slow and Steady? Viruses. 2019;11(9):866. DOI: https://doi.org/10.3390/v11090866

10. Blome S., Gabriel C., Dietze K., Breithaupt A., Beer M. High virulence of African swine fever virus caucasus isolate in European wild boars of all ages. Emerging Infectious Diseases. 2012;18(4):708. DOI: https://doi.org/10.3201/eid1804.111813

11. Gallardo C., Nurmoja I., Soler A., Delicado V., Simón A., Martin E., et al. Evolution in Europe of African swine fever genotype II viruses from highly to moderately virulent. Veterinary Microbiology. 2018;219:70–79. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2018.04.001

12. Zani L., Forth J. H., Forth L., Nurmoja I., Leidenberger S., Henke J., et al. Deletion at the 5’-end of Estonian ASFV strains associated with an attenuated phenotype. Scientific Reports. 2018;8:6510. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-018-24740-1

13. Gallardo C., Soler A., Rodze I., Nieto R., Cano-Gómez C., Fernandez-Pinero J., Arias M. Attenuated and nonhaemadsorbing (non-HAD) genotype II African swine fever virus (ASFV) isolated in Europe, Latvia 2017. Transboundary and Emerging Diseases. 2019;66:1399–1404. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.13132

14. Sun E., Zhang Z., Wang Z., He X., Zhang X., Wang L., et al. Emergence and prevalence of naturally occurring lower virulent African swine fever viruses in domestic pigs in China in 2020. Science China. Life Sciences. 2021;64(5):752–765. DOI: https://doi.org/10.1007/s11427-021-1904-4

15. Gao H., Di D., Wu Q., Li J., Liu X., Xu Z., et al. Pathogenicity and horizontal transmission evaluation of a novel isolated African swine fever virus strain with a three-large-fragment-gene deletion. Veterinary Microbiology. 2024;290:110002. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2024.110002

16. Petrov A., Forth J. H., Zani L., Beer M., Blome S. No evidence for long-term carrier status of pigs after African swine fever virus infection. Transboundary and Emerging Diseases. 2018;65(5):1318–1328. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.12881

17. Oļševskis E., Masiulis M., Seržants M., Lamberga K., Šteingolde Ž., Krivko L., et al. Do Seropositive Wild Boars Pose a Risk for the Spread of African Swine Fever? Analysis of Field Data from Latvia and Lithuania. Pathogens. 2023;12(5):723. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens12050723

18. Макаров В. В. Африканская чума свиней через сто лет. Ветеринария сегодня. 2022;11(2):99–103. DOI: https://doi.org/10.29326/2304-196X-2022-11-2-99-103 EDN: ZVWWDN

19. EFSA (European Food Safety Authority), Ståhl K., Boklund A., Podgórski T., Vergne T., Abrahantes J. C., et al. Epidemiological analysis of African swine fever in the European Union during 2022. EFSA Journal 2023;21(5):e08016. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2023.8016

20. Frant M. P., Gal-Cisoń A., Bocian Ł., Ziętek-Barszcz A., Niemczuk K., Szczotka-Bochniarz A. African Swine Fever (ASF) Trend Analysis in Wild Boar in Poland (2014-2020). Animals (Basel). 2022;12(9):1170. DOI: https://doi.org/10.3390/ani12091170

21. Le V. P., Nguyen V. T., Le T. B., Mai N. T. A., Nguyen V. D., Than T. T., et al. Detection of Recombinant African Swine Fever Virus Strains of p72 Genotypes I and II in Domestic Pigs, Vietnam, 2023. Emerging Infectious Diseases. 2024;30(5):991–994. DOI: https://doi.org/10.3201/eid3005.231775

22. EFSA (European Food Safety Authority), Ståhl K., Boklund A., Podgórski T., Vergne T., Abrahantes J. C., et al. Scientific report on epidemiological analysis of African swine fever in the European Union during 2023. EFSA Journal. 2024;16(5):e8809. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2024.8809

23. Gervasi V., Guberti V. African swine fever endemic persistence in wild boar populations: Key mechanisms explored through modelling. Transboundary and Emerging Diseases. 2021;68:2812–2825. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.14194

24. Беспалова Т. Ю., Глазунова А. А. Выявление серопозитивных кабанов в Евразии как признак возможного формирования эндемичных по африканской чуме свиней территорий. Аграрная наука Евро-Северо-Востока. 2023;24(4):527–537. DOI: https://doi.org/10.30766/2072-9081.2023.24.4.527-537 EDN: VLPLWI

25. Eblé P. L., Hagenaars T. J., Weesendorp E., Quak S., Moonen-Leusen H. W., Loeffen W. L. A. Transmission of African Swine Fever Virus via carrier (survivor) pigs does occur. Veterinary Microbiology. 2019;237:108345. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2019.06.018

26. Schulz K., Schulz J., Staubach C., Blome S., Nurmoja I., Conraths F. J., Sauter-Louis C., Viltrop A. African Swine Fever Re-Emerging in Estonia: The Role of Seropositive Wild Boar from an Epidemiological Perspective. Viruses. 2021;13(11):2121. DOI: https://doi.org/10.3390/v13112121

27. Patrick B. N., Machuka E. M., Githae D., Banswe G., Amimo J. O., Ongus J. R., et al. Evidence for the presence of African swine fever virus in apparently healthy pigs in South-Kivu Province of the Democratic Republic of Congo. Veterinary Microbiology. 2020;240:108521. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2019.108521

28. Gallardo C., Soler A., Nieto R., Sánchez M. A., Martins C., Pelayo V., et al. Experimental Transmission of African Swine Fever (ASF) Low Virulent Isolate NH/P68 by Surviving Pigs. Transboundary and Emerging Diseases. 2015;62(6):612–622. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.12431

29. Nurmoja I., Petrov A., Breidenstein C., Zani L., Forth J. H., Beer M., et al. Biological characterization of African swine fever virus genotype II strains from north-eastern Estonia in European wild boar. Transboundary and Emerging Diseases. 2017;64(6):2034–2041. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.12614

30. Walczak M., Wasiak M., Dudek K., Kycko A., Szacawa E., Olech M., Woźniakowski G., Szczotka-Bochniarz A. Blood Counts, Biochemical Parameters, Inflammatory, and Immune Responses in Pigs Infected Experimentally with the African Swine Fever Virus Isolate Pol18_28298_O111. Viruses. 2021;13(3):521. DOI: https://doi.org/10.3390/v13030521

31. Lai D. C., Oh T., Nguyen H. T., Do D. T. The study of antigen carrying and lesions observed in pigs that survived post African swine fever virus infection. Tropical Animal Health and Production. 2022;54(5):264. DOI: https://doi.org/10.1007/s11250-022-03229-0

32. Sereda A. D., Kazakova A. S., Namsrayn S. G., Vlasov M. E., Kolbasov D. V. The attenuated ASFV strains MK200 and FK-32/135 as possible models for investigation of protective immunity by ASFV infection. PLoS ONE. 2022;17(7):e0270641. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0270641

33. Pornthummawat A., Truong Q. L., Hoa N. T., Lan N. T., Izzati U. Z., Suwanruengsri M., et al. Pathological lesions and presence of viral antigens in four surviving pigs in African swine fever outbreak farms in Vietnam. Journal of Veterinary Medical Science. 2021;83(11):1653–1660. DOI: https://doi.org/10.1292/jvms.21-0409

34. Vlasov M., Sindryakova I., Kudryashov D., Morgunov S., Kolbasova O., Lyska V., et al. Administration Routes and Doses of the Attenuated African Swine Fever Virus Strain PSA-1NH Influence Cross-Protection of Pigs against Heterologous Challenge. Animals. 2024;14(9):1277. DOI: https://doi.org/10.3390/ani14091277

35. Шотин А. Р., Мазлум А., Иголкин А. С., Шевченко И. В., Елсукова А. А., Аронова Е. В., Власова Н. Н. Альтернативные подходы к диагностике африканской чумы свиней на территории Российской Федерации в 2017–2021 гг. Вопросы вирусологии. 2022;67(4):290–303. DOI: https://doi.org/10.36233/0507-4088-112 EDN: HDMXYW

36. de Carvalho Ferreira H. C., Weesendorp E., Elbers A. R., Bouma A., Quak S., Stegeman J. A., Loeffen W. L. African swine fever virus excretion patterns in persistently infected animals: a quantitative approach. Veterinary Microbiology. 2012;160(3-4):327–340. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2012.06.025

37. Oh T., Nguyen T. M., Ngo T. T. N., Thinh D., Nguyen T. T. P., Do L. D., Do D. T. Long-term follow-up of convalescent pigs and their offspring after an outbreak of acute African swine fever in Vietnam. Transboundary and Emerging Diseases. 2021;68(6):3194–3199. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.14276

38. Pietschmann J., Guinat C., Beer M., Pronin V., Tauscher K., Petrov A., Keil G., Blome S. Course and transmission characteristics of oral low-dose infection of domestic pigs and European wild boar with a Caucasian African swine fever virus isolate. Archives of Virology. 2015;160(7):1657–1667. DOI: https://doi.org/10.1007/s00705-015-2430-2

39. Pepin K. M., Borowik T., Frant M., Plis K., Podgorski T. Risk of African swine fever virus transmission among wild boar and domestic pigs in Poland. Frontiers in Veterinary Science. 2023;10:1295127. DOI: https://doi.org/10.3389/fvets.2023.1295127

40. Mur L., Igolkin A., Varentsova A., Pershin A., Remyga S., Shevchenko I., Zhukov I., Sánchez-Vizcaíno J. M. Detection of African Swine Fever Antibodies in Experimental and Field Samples from the Russian Federation: Implications for Control. Transboundary and Emerging Diseases. 2016;63(5):e436–e440. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.12304

41. Dixon L. K., Ståhl K., Jori F., Vial L., Pfeiffer D. U. African Swine Fever Epidemiology and Control. Annual Review of Animal Biosciences. 2020;8:221–246. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-animal-021419-083741

42. Guinat C., Reis A. L., Netherton C. L., Goatley L., Pfeiffer D. U., Dixon L. Dynamics of African swine fever virus shedding and excretion in domestic pigs infected by intramuscular inoculation and contact transmission. Veterinary Research. 2014;45(1):93. DOI: https://doi.org/10.1186/s13567-014-0093-8

43. Pikalo J., Zani L., Hühr J., Beer M., Blome S. Pathogenesis of African swine fever in domestic pigs and European wild boar - Lessons learned from recent animal trials. Virus Research. 2019;271:197614. DOI: https://doi.org/10.1016/j.virusres.2019.04.001

44. Крутько С. А., Намсрайн С. Г., Середа А. Д. Иммунобиологические и молекулярно-генетические свойства негемадсорбирующих штаммов вируса африканской чумы свиней (обзор). Сельскохозяйственная биология. 2022;57(2):207–221. DOI: https://doi.org/10.15389/agrobiology.2022.2.207rus EDN: SGCNLV

45. Sun E., Huang L., Zhang X., Zhang J., Shen D., Zhang Z., et al. Genotype I African swine fever viruses emerged in domestic pigs in China and caused chronic infection. Emerging microbes & infections. 2021;10(1):2183–2193. DOI: https://doi.org/10.1080/22221751.2021.1999779

46. Barasona J. A., Gallardo C., Cadenas-Fernández E., Jurado C., Rivera B., Rodríguez-Bertos A., Arias M., Sánchez-Vizcaíno J. M. First oral vaccination of Eurasian wild boar against African swine fever virus genotype II. Frontiers in Veterinary Science. 2019;6:137. DOI: https://doi.org/10.3389/fvets.2019.00137

47. Kosowska A., Cadenas-Fernández E., Barroso S., Sánchez-Vizcaíno J. M., Barasona J. A. Distinct African swine fever virus shedding in wild boar infected with virulent and attenuated isolates. Vaccines. 2020;8:767. DOI: https://doi.org/10.3390/vaccines8040767

48. Martínez Avilés M., Bosch J., Ivorra B., Ramos Á. M., Ito S., Barasona J. Á., Sánchez-Vizcaíno J. M. Epidemiological impacts of attenuated African swine fever virus circulating in wild boar populations. Research in Veterinary Science. 2023;162:104964. DOI: https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2023.104964

49. Sehl-Ewert J., Deutschmann P., Breithaupt A., Blome S. Pathology of African Swine Fever in wild boar carcasses naturally infected with German virus variants. Pathogens. 2022;11(11):1386. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens11111386

50. Власов М. Е., Кудряшов Д. А., Синдрякова И. П., Севских Т. А., Пивова Е. Ю., Лыска В. М., Середа А. Д., Балышев Л. М. Сравнительная оценка патогенности вируса африканской чумы свиней, циркулирующего на территории Российской Федерации с 2007 года. Ветеринария. 2024;(4):28–35. DOI: https://doi.org/10.30896/0042-4846.2024.27.4.28-35 EDN: AQRZKO