Характеристика популяций Parastagonospora nodorum и Parastagonospora pseudonodorum на территории Российской Федерации по наличию генов-эффекторов

Цель исследования – оценить популяции грибов Parastagonospora nodorum и P. pseudonodorum из Ленинградской, Тамбовской и Амурской областей РФ по наличию генов-эффекторов SnToxА, SnTox1, SnTox3, SnTox5 и SnTox267. Образцы листьев с симптомами септориоза отбирали в 2025 г. у различных сортов яровой пшеницы в фазу молочно-восковой спелости зерна. Исследования проводили с использованием световой микроскопии, ПЦР- и СТАВ-методов. Проведенный скрининг 165 изолятов P. nodorum и 19 изолятов P. pseudonodorum выявил значительные меж- и внутривидовые различия в распространении генов-эффекторов. Установлено, что SnTox3 имел наибольшее распространение в генотипах изолятов P. nodorum (53 %), тогда как распределение SnTox5 строго приурочено к географическому происхождению образцов (европейская часть России – до 100 %; Амурская область – 0 %). Изоляты P. pseudonodorum из Тамбовской области характеризовались присутствием генов SnToxA (79 %), SnTox3 (79 %) и SnTox5 (100 %), в то время как SnTox267 встречался реже (58 %), а SnTox1 – отсутствовал. В результате обобщения полученных данных пятилетнего мониторинга (2021–2025 гг.) популяций P. nodorum и P. pseudonodorum из различных регионов РФ выявлена высокая гетерогенность распределения генов некротрофных эффекторов SnToxA, SnTox1, SnTox3, SnTox267 и SnTox5. Установлена видовая и географическая дифференциация частот встречаемости генов, а также их динамика во времени. В работе впервые показаны результаты применения пары праймеров SnTox5_qPCR_F/ SnTox5_qPCR_R для тестирования генотипов российских популяций Parastagonospora spp. на наличие гена SnTox5. В результате начатой работы по изучению видового состава возбудителей септориоза пшеницы из Благовещенского района Амурской области установлен преобладающий вид в фитопатогенном комплексе – P. nodorum.

1. Fones H., Gurr S. The impact of Septoria tritici blotch disease on wheat: An EU perspective. Fungal Genetics and Biology. 2015;79:3–7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fgb.2015.04.004

2. Birr T., Hasler M., Verreet J-A., Klink H. Temporal Changes in Sensitivity of Zymoseptoria tritici Field Populations to Different Fungicidal Modes of Action. Agriculture. 2021;11(3):269. DOI: https://doi.org/10.3390/agriculture11030269

3. Petit-Houdenot Y., Lebrun M. H., Scalliet G. Understanding plant-pathogen interactions in Septoria tritici blotch infection of cereals. In: Achieving durable disease resistance in cereals. London, UK: Burleigh Dodds Science Publishing. 2021:263–302. DOI: https://doi.org/10.1201/9781003180715-11

4. Зеленева Ю. В., Аблова И. Б., Судникова В. П., Мохова Л. М., Конькова Э. А. Видовой состав возбудителей септориозов пшеницы в европейской части России и идентификация генов-эффекторов SnToxA, SnTox1 и SnTox3. Микология и фитопатология. 2022;56(6):441–447. DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364822060113 EDN: AEZUGR

5. Зеленева Ю. В., Ганнибал Ф. Б., Казарцев И. А., Судникова В. П. Молекулярная идентификация, гены-эффекторы и вирулентность изолятов гриба Parastagonospora nodorum из Алтайского края (Россия). Микология и фитопатология. 2023;57(5):362–371. DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364823050124 EDN: EYWBIS

6. Zhelezova S. V., Pakholkova E. V., Veller V. E., Voronov M. A., Stepanova E. V., Zhelezova A. D. et al. Hyperspectral Non-Imaging Measurements and Perceptron Neural Network for Pre-Harvesting Assessment of Damage Degree Caused by Septoria/Stagonospora Blotch Diseases of Wheat. Agronomy. 2023;13(4):1045. DOI: https://doi.org/10.3390/agronomy13041045

7. Ficke A., Cowger C., Bergstrom G., Brodal G. Understanding yield loss and pathogen biology to improve disease management: Septoria nodorum blotch – a case study in wheat. Plant Disease. 2018;102(4):696–707. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-09-17-1375-FE

8. Haugrud A. R. P., Zhang Z., Friesen T. L., Faris J. D. Genetics of resistance to Septoria nodorum blotch in wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2022;135(11):3685–3707. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-022-04036-9

9. Kariyawasam G. K., Nelson A. C., Williams S. J., Solomon P. S., Faris J. D., Friesen T. L. The Necrotrophic Pathogen Parastagonospora nodorum Is a Master Manipulator of Wheat Defense. Molecular Plant-Microbe Interactions. 2023;36(12):764–773. DOI: https://doi.org/10.1094/MPMI-05-23-0067-IRW

10. Navathe S., Yadav P. S., Chand R., Mishra V. K., Vasistha N. K., Meher P. K. et al. ToxA–Tsn1 interaction for spot blotch susceptibility in Indian wheat: an example of inverse genefor-gene relationship Plant Disease. 2020;104(1):71–81. DOI: https://doi.org/10.1094/PDIS-05-19-1066-RE

11. Faris J. D., Friesen T. L. Plant genes hijacked by necrotrophic fungal pathogens. Current Opinion in Plant Biology. 2020;56:74–80. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pbi.2020.04.003

12. Friesen T. L., Faris J. D. Characterization of effector–target interactions in necrotrophic pathosystems reveals trends and variation in host manipulation. Annual Review of Phytopathology. 2021;59:77–98. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-120320-012807

13. Zhang Z., Running K. L. D., Seneviratne S., Peters‐Haugrud A. R., Szabo‐Hever A., Shi G. et al. A protein kinase‐major sperm protein gene hijacked by a necrotrophic fungal pathogen triggers disease susceptibility in wheat. The Plant Journal. 2021;106(3):720–732. DOI: https://doi.org/10.1111/tpj.15194

14. Richards J. K., Kariyawasam G. K., Seneviratne S., Wyatt N. A., Xu S. S., Liu Z. et al. A triple threat: the Parastagonospora nodorum SnTox267 effector exploits three distinct host genetic factors to cause disease in wheat. New Phytologist. 2022;233(1):427–442. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17601

15. Коломиец Т. М., Пахолкова Е. В., Дубовая Л. П. Отбор исходного материала для создания сортов пшеницы с длительной устойчивостью к септориозу. М.: Печатный город, 2017. 56 c.

16. Казарцев И. А., Зеленева Ю. В. Разработка и применение мультиплексной ПЦР для идентификации трёх видов грибов рода Parastagonospora, распространенных в России. Вестник защиты растений. 2025;108(2):107–111. DOI: https://doi.org/10.31993/2308-6459-2025-108-2-17138 EDN: MHUKRQ

17. Doyle J. J., Doyle J. L. Isolation of plant DNA from fresh tissue. Focus. 1990;12(1):13–15.

18. Andrie R. M., Pandelova I., Ciuffetti L. M. A combination of phenotypic and genotypic characterization strengthens Pyrenophora triticirepentis race identification. Phytopathology. 2007;97(6):694–701. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO-97-6-0694

19. Gao Y., Faris J. D., Liu Z., Kim Y. M., Syme R. A., Oliver R. P. et al. Identification and characterization of the SnTox6‐Snn6 interaction in the Parastagonospora nodorum–wheat pathosystem. Molecular Plant–Microbe Interactions. 2015;28(5):615–625. DOI: https://doi.org/10.1094/MPMI-12-14-0396-

20. Kariyawasam G. K., Richards J. K., Wyatt N. A., Running K. L. D., Xu S. S., Liu Z. et al. The Parastagonospora nodorum necrotrophic effector SnTox5 targets the wheat gene Snn5 and facilitates entry into the leaf mesophyll. New Phytologist. 2022;233(1):409–426. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17602

21. Колесникова Т. П., Терехин Н. М., Зеленева Ю. В., Конькова Э. А., Коваленко Н. М. Ювенильная устойчивость сортов и линий пшеницы селекции Дальневосточного ГАУ к листостебельным болезням. Зерновое хозяйство России. 2025;17(4):105–112. DOI: https://doi.org/10.31367/2079-8725-2025-99-4-105-112 EDN: UBWREC

22. Зеленева Ю. В., Конькова Э. А. Устойчивость сортов мягкой пшеницы, возделываемых на территории Саратовской области, к возбудителям септориозных пятнистостей. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2023;27(6):582–590. DOI: https://doi.org/10.18699/VJGB-23-70 EDN: PJPYLM

23. Kovalenko N. M., Zeleneva Yu. V., Sudnikova V. P. Characterization of Pyrenophora tritici-repentis, Parastagonospora nodorum, and Parastagonospora pseudonodorum in the Tambov Oblast for the Presence of Effector Genes. Russian Agricultural Sciences. 2023;49(3):285–291. DOI: https://doi.org/10.3103/S1068367423030114

24. Зеленева Ю. В., Судникова В. П., Гусев И. В., Баранова О. А. Идентификация генов-эффекторов Parastagonospora nodorum, P. pseudonodorum в тамбовских популяциях и генов-чувствительности к NEs у сортов и гибридных линий яровой мягкой пшеницы. Экологическая генетика. 2024;22(2):139–150. DOI: https://doi.org/10.17816/ecogen627323 EDN: QCEGZP

25. Zeleneva Yu. V., Ablova I. B., Mokhova L. M. Species Composition of Wheat Septoria Pathogens and Identification of Effector Genes in Parastagonospora spp. populations of Krasnodar Krai and Leningrad Oblast of the Russian Federation. Russian Agricultural Sciences. 2024;50(4):383–390. DOI: https://doi.org/10.3103/S1068367424700393